Хитридиомикоз: различия между версиями

Материал из Википедии — свободной энциклопедии
Перейти к навигации Перейти к поиску
[отпатрулированная версия][отпатрулированная версия]
м (Бот: добавление заголовков в сноски; исправление двойных сносок, см. ЧаВо)
Нет описания правки
Строка 1: Строка 1:
[[Файл:Dead Bd-infected Atelopus limosus at Sierra Llorona (posed to show ventral lesions and chytridiomycosis signs).jpg|мини|260пкс|Погибшая от хитридиомикоза лягушка ''[[Atelopus limosus]]'' в центральной [[Панама|Панаме]], видны поражения брюшной стороны]]
[[Файл:Dead Bd-infected Atelopus limosus at Sierra Llorona (posed to show ventral lesions and chytridiomycosis signs).jpg|мини|260пкс|Погибшая от хитридиомикоза лягушка ''[[Atelopus limosus]]'' в центральной [[Панама|Панаме]], видны поражения брюшной стороны]]
'''Хитридиомикоз''' — [[инфекционное заболевание]] [[амфибии|амфибий]], вызываемое [[Хитридиомицеты|хитридиевыми]] [[Грибы|грибками]] видов ''[[Batrachochytrium dendrobatidis]]'' и ''[[Batrachochytrium salamandrivorans]]'', микроскопическими пресноводными паразитическими негифальными зооспорными кератинофильными грибками. Этому заболеванию подвержены земноводные всех трёх отрядов: [[бесхвостые]], [[хвостатые]] и [[безногие]]<ref name="ovchinnikov2014" />. У заболевших животных наблюдаются различные клинические признаки. Инфекция может вызывать единичные случаи гибели в одних популяциях земноводных и 100 %-ную смертность в других. Эффективные меры борьбы с этим заболеванием в диких популяциях амфибий до сих пор не разработаны. Существует несколько вариантов борьбы с этими болезнетворными грибками, хотя ни один из них не оказался осуществимым в больших масштабах. Хитридиомикоз приводит к глобальному сокращению популяций земноводных во всём мире, он затронул, по-видимому, около 30 % всех видов земноводных в мире, около 200 видов из-за него оказались на грани исчезновения. Это заболевание привело к резкому сокращению популяций либо даже полному исчезновению множества видов земноводных в западной части [[Северная Америка|Северной]], [[Центральная Америка|Центральной]] и [[Южная Америка|Южной Америке]], Восточной [[Австралия|Австралии]], [[Восточная Африка|Восточной Африке]] ([[Танзания]]), островах [[Доминика (остров)|Доминика]] и [[Монтсеррат]] в [[Карибское море|Карибском море]]. Риску распространения этого заболевания в ближайшие годы подвержена большая часть Нового Света<ref name="olson2013">{{статья | автор = Olson D. H.; Aanensen D. M.; Ronnenberg K. L.; Powell C. I.; Walker S. F.; Bielby J.; Garner T. W. J.; Weaver G.; Fisher M. C.; Stajich J. E. (ed.)| заглавие = Mapping the Global Emergence of ''Batrachochytrium dendrobatidis'', the Amphibian Chytrid Fungus| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3584086/| издание = PLoS One| год = 2013| том = 8| выпуск = 2| страницы = e56802| doi = 10.1371/journal.pone.0056802| язык = en}}</ref>. Хитридиомикоз считается самой агрессивной и смертоносной инфекцией из когда-либо поражавших позвоночных, поскольку к нему восприимчиво большое количество видов и огромен урон, наносимый этим заболеванием, оно наносит серьёзный ущерб биоразнообразию планеты и приводит к дисбалансу в экосистемах. [[Панзоотия]] этого заболевания стала одной из основных причин катастрофического [[Сокращение популяции земноводных|сокращения популяций земноводных]] в последние десятилетия. Одной из основных причин распространения этой инфекции по всему миру является торговля амфибиями, как декоративными видами, так и употребляемыми в пищу. Хитридиомикоз включён в список инфекций, контролируемых [[Всемирная организация по охране здоровья животных|Всемирной организацией по охране здоровья животных]]<ref name="ovchinnikov2014" />.
'''Хитридиомикоз''' — [[инфекционное заболевание]] [[амфибии|амфибий]], вызываемое [[Хитридиомицеты|хитридиевыми]] [[Грибы|грибками]] видов ''[[Batrachochytrium dendrobatidis]]'' и ''[[Batrachochytrium salamandrivorans]]'', микроскопическими пресноводными паразитическими негифальными зооспорными кератинофильными грибками. Этому заболеванию подвержены земноводные всех трёх отрядов: [[бесхвостые]], [[хвостатые]] и [[безногие]]<ref name="ovchinnikov2014" />. У заболевших животных наблюдаются различные клинические признаки. Инфекция может вызывать единичные случаи гибели в одних популяциях земноводных и 100 %-ную смертность в других. Эффективные меры борьбы с этим заболеванием в диких популяциях амфибий до сих пор не разработаны. Существует несколько вариантов борьбы с этими болезнетворными грибками, хотя ни один из них не оказался осуществимым в больших масштабах. Хитридиомикоз приводит к глобальному сокращению популяций земноводных во всём мире, он затронул, по-видимому, около 30 % всех видов земноводных в мире, около 200 видов из-за него оказались на грани исчезновения. Это заболевание привело к резкому сокращению популяций либо даже полному исчезновению множества видов земноводных в западной части [[Северная Америка|Северной]], [[Центральная Америка|Центральной]] и [[Южная Америка|Южной Америке]], Восточной [[Австралия|Австралии]], [[Восточная Африка|Восточной Африке]] ([[Танзания]]), островах [[Доминика (остров)|Доминика]] и [[Монтсеррат]] в [[Карибское море|Карибском море]]. Риску распространения этого заболевания в ближайшие годы подвержена большая часть Нового Света<ref name="olson2013">{{статья | автор = Olson D. H., Aanensen D. M., Ronnenberg K. L., Powell C. I., Walker S. F., Bielby J., Garner T. W. J., Weaver G., Fisher M. C., Stajich J. E. (ed.)| заглавие = Mapping the Global Emergence of ''Batrachochytrium dendrobatidis'', the Amphibian Chytrid Fungus| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3584086/| издание = PLoS One| год = 2013| том = 8| выпуск = 2| страницы = e56802| doi = 10.1371/journal.pone.0056802| язык = en}}</ref>. Хитридиомикоз считается самой агрессивной и смертоносной инфекцией из когда-либо поражавших позвоночных, поскольку к нему восприимчиво большое количество видов и огромен урон, наносимый этим заболеванием, оно наносит серьёзный ущерб биоразнообразию планеты и приводит к дисбалансу в экосистемах. [[Панзоотия]] этого заболевания стала одной из основных причин катастрофического [[Сокращение популяции земноводных|сокращения популяций земноводных]] в последние десятилетия. Одной из основных причин распространения этой инфекции по всему миру является торговля амфибиями, как декоративными видами, так и употребляемыми в пищу. Хитридиомикоз включён в список инфекций, контролируемых [[Всемирная организация по охране здоровья животных|Всемирной организацией по охране здоровья животных]]<ref name="ovchinnikov2014" />.


== История изучения ==
== История обнаружения ==
Первый зарегистрированный случай обнаружения грибка из рода ''[[Batrachochytrium]]'' у лягушек был отмечен у особи вида ''[[Telmatobius culeus]]'', пойманной в 1863 году, а у саламандр — у ''[[Andrias japonicus]]'', пойманной в 1902 году. Тем не менее, оба обнаруженные в этих случаях штамма грибков не были зарегистрированы как причастные к случаям массовой гибели земноводных<ref>{{статья | автор = Burrowes P. A., Riva I. D. d.| заглавие = Unraveling the historical prevalence of the invasive chytrid fungus in the Bolivian Andes: implications in recent amphibian declines| ссылка = | издание = Biological Invasions| год = 2017| том = 19| выпуск = | страницы = 1781—1794| doi = 10.1007/s10530-017-1390-8| язык = en}}</ref><ref>{{статья | автор = Goka K., Yokoyama J., Une Y., Kuroki T., Suzuki K., Nakahara M., Kobayashi A., Inaba S., Mizutani T., Hyatt A. D.| заглавие = Amphibian chytridiomycosis in Japan: distribution, haplotypes and possible route of entry into Japan| ссылка = | издание = Molecular Ecology| год = 2009| том = 18| выпуск = 23| страницы = 4757—4774| doi = 10.1111/j.1365-294x.2009.04384.x| язык = en}}</ref>. Более поздним случаем обнаружения инфицированной видом ''Batrachochytrium dendrobatidis'' амфибии была особь лягушки ''[[Xenopus laevis]]'', пойманная в 1938 году. Этот вид лягушек, по-видимому, практически не подвержен данному заболеванию, что делает его подходящим переносчиком патогена. Первый надёжный метод тестирования на [[беременность человека|беременность у человека]] включал использование этого вида, и в результате более 60 лет назад началась крупномасштабная международная торговля живыми лягушками этого вида. Если ''Batrachochytrium'' происходит из Африки, то лягушка ''Xenopus laevis'' вероятно была первоначальным переносчиком возбудителя хитридиомикоза на этом континенте. Самым ранним документированным случаем заболевания хитридиомикозом была лягушка ''[[Rana catesbeiana]]'', пойманная в 1978 году<ref>{{статья | автор = Weldon, du Preez, Hyatt, Muller, Speare| заглавие = Origin of the Amphibian Chytrid Fungus| ссылка = | издание = Emerging Infectious Diseases| год = 2004| том = 10| выпуск = 12| страницы = | doi = | язык = en}}</ref>.
Остаётся до конца не выясненным, являются ли хитридиевые грибки новым, недавно появившимся патогеном или в последнее время лишь возросла их [[вирулентность]].


В [[эпизоотия|эпизоотической]] форме хитридиомикоз был впервые обнаружен в 1993 году у мёртвых и умирающих лягушек в [[Квинсленд]]е в [[Австралия|Австралии]]. Это заболевание присутствовало в стране по крайней мере с 1978 года и широко распространилось по всей Австралии. Оно также было обнаружено в Африке, Америке, Европе, Новой Зеландии и Океании. В Австралии, Панаме и Новой Зеландии грибок появился внезапно, широко распространяясь и приводя к уменьшению численности лягушек. На Американском континенте он появился в 1987 году в [[Венесуэла|Венесуэле]], распространился по всему континенту и проник в Центральную Америку. В 1987 году он был обнаружен также в южной части Центральной Америки, откуда распространился на юг, в то время как с другой стороны туда уже проникал грибок из Южной Америки<ref name="whittaker">{{cite web |url = http://amphibiaweb.org/chytrid/chytridiomycosis.html| title = An Overview of Chytridiomycosis| author = Whittaker K., Vredenburg V.| date = | website = Amphibiaweb| publisher = | accessdate = }}</ref>. В Австралии грибок был обнаружен в четырёх местах: на восточном побережье, в [[Аделаида|Аделаиде]], на юго-западе Западной Австралии и в Кимберли. Однако, вероятнее всего, он присутствует и в других местах<ref>{{cite web |url = http://www.environment.gov.au/biodiversity/invasive/publications/c-disease/pubs/c-disease.pdf| title = Chytridiomycosis (Amphibian Chytrid Fungus Disease)| author = | date = | website = Australian Government Department of Sustainability, Environment, Water, Population and Communities| publisher = [https://web.archive.org/web/20070911085903/http://www.environment.gov.au/biodiversity/invasive/publications/c-disease/pubs/c-disease.pdf Архив]| accessdate = }}</ref>.
Первый зарегистрированный случай обнаружения грибка из рода ''[[Batrachochytrium]]'' у лягушек был отмечен у особи вида ''[[Telmatobius culeus]]'', пойманной в 1863 году, а у саламандр — у ''[[Andrias japonicus]]'', пойманной в 1902 году. Тем не менее, оба эти обнаруженные штамма грибка не были зарегистрированы как причастные к случаям массовой гибели земноводных<ref>{{статья | автор = Burrowes P. A., Riva I. D. d.| заглавие = Unraveling the historical prevalence of the invasive chytrid fungus in the Bolivian Andes: implications in recent amphibian declines| ссылка = | издание = Biological Invasions| год = 2017| том = 19| выпуск = | страницы = 1781—1794| doi = 10.1007/s10530-017-1390-8| язык = en}}</ref><ref>{{статья | автор = Goka K.; Yokoyama, Jun; Une, Yumi; Kuroki, Toshiro; Suzuki, Kazutaka; Nakahara, Miri; Kobayashi, Arei; Inaba, Shigeki; Mizutani, Tomoo; Hyatt, Alex D.| заглавие = Amphibian chytridiomycosis in Japan: distribution, haplotypes and possible route of entry into Japan| ссылка = | издание = Molecular Ecology| год = 2009| том = 18| выпуск = 23| страницы = 4757—4774| doi = 10.1111/j.1365-294x.2009.04384.x| язык = en}}</ref>. Более поздним случаем обнаружения инфицированной ''Batrachochytrium dendrobatidis'' амфибии была особь лягушки ''[[Xenopus laevis]]'', пойманная в 1938 году. Этот вид лягушек, по-видимому, практически не подвержен данному заболеванию, что делает его подходящим переносчиком патогена. Первый надёжный метод тестирования на [[беременность человека|беременность у человека]] включал использование этого вида, и в результате более 60 лет назад началась крупномасштабная международная торговля живыми лягушками этого вида. Если ''Batrachochytrium'' происходит из Африки, то лягушка ''Xenopus laevis'' вероятно была первоначальным переносчиком возбудителя хитридиомикоза на этом континенте. Самым ранним документированным случаем заболевания хитридиомикозом была лягушка ''[[Rana catesbeiana]]'', пойманная в 1978 году<ref>{{статья | автор = Weldon; du Preez; Hyatt; Muller; and Speare| заглавие = Origin of the Amphibian Chytrid Fungus| ссылка = | издание = Emerging Infectious Diseases| год = 2004| том = 10| выпуск = 12| страницы = | doi = | язык = en}}</ref>.


Тем не менее, остаётся до конца не выясненным, являются ли хитридиевые грибки рода ''Batrachochytrium'' новым, недавно появившимся в вышеупомянутых местах патогеном или в последнее время лишь возросла их [[вирулентность]]. Может быть, что эти грибки присутствовали в природе и раньше, а только недавно были обнаружены, потому что стали более вирулентными или более распространёнными в окружающей среде, либо потому, что популяции животных-хозяев стали менее устойчивыми к этой болезни, например, вследствие глобального загрязнения окружающей среды и связанного с этим снижения иммунитета у животных<ref name="whittaker" />.
Это заболевание в [[эпизоотия|эпизоотической]] форме было впервые обнаружено в 1993 году у мёртвых и умирающих лягушек в [[Квинсленд]]е в [[Австралия|Австралии]]. Оно присутствовало в стране по крайней мере с 1978 года и широко распространилось по всей Австралии. Оно также было обнаружено в Африке, Америке, Европе, Новой Зеландии и Океании. В Австралии, Панаме и Новой Зеландии грибок появился внезапно, широко распространяясь и приводя к уменьшению численности лягушек. На Американском континенте он появился в 1987 году в [[Венесуэла|Венесуэле]], распространился по всему континенту и проник в Центральную Америку. В 1987 году он был обнаружен также в южной части Центральной Америки, откуда распространился на юг, в то время как с другой стороны туда уже проникал грибок из Южной Америки<ref name="whittaker">{{cite web |url = http://amphibiaweb.org/chytrid/chytridiomycosis.html| title = An Overview of Chytridiomycosis| author = Whittaker K., Vredenburg V.| date = | website = Amphibiaweb| publisher = | accessdate = }}</ref>. Тем не менее, может быть, что грибок присутствовал в природе и раньше, а только недавно был обнаружен, потому что стал более вирулентным или более распространённым в окружающей среде, либо потому, что популяции животных-хозяев стали менее устойчивыми к этой болезни. Грибок был обнаружен в четырёх районах Австралии — на восточном побережье, в Аделаиде, на юго-западе Западной Австралии и в Кимберли — и, вероятно, присутствует в других местах<ref>{{cite web |url = http://www.environment.gov.au/biodiversity/invasive/publications/c-disease/pubs/c-disease.pdf| title = Chytridiomycosis (Amphibian Chytrid Fungus Disease)| author = | date = | website = Australian Government Department of Sustainability, Environment, Water, Population and Communities| publisher = [https://web.archive.org/web/20070911085903/http://www.environment.gov.au/biodiversity/invasive/publications/c-disease/pubs/c-disease.pdf Архив]| accessdate = }}</ref>.


== Распространение ==
== Распространение ==
Географический ареал хитридиомикоза установить сложно. Это заболевание присутствует только там, где есть грибок ''B. dendrobatidis''. Тем не менее, в местах наличия этого грибка не всегда отмечаются вспышки заболевания. Причины снижения численности амфибий часто являются неизвестными. Почему некоторые области поражены грибком, а другие нет, также не совсем понятно. Локальные особенности: климат, пригодность среды обитания и плотность популяции - могут приводить к поражению земноводных грибком в какой-либо конкретной области. Следовательно, при рассмотрении географического ареала хитридиомикоза необходимо учитывать ареал встречаемости ''B. dendrobatidis''<ref name="whittaker" />, географический ареал которого охватывает большую часть мира. ''B. dendrobatidis'' был обнаружен в 56 из 82 стран и у 516 из 1240 (42 %) видов, для этого было исследовано более 36 000 особей земноводных. Он широко распространён в Северной и Южной Америке и время от времени обнаруживается в Африке, Азии и Европе<ref name="olson2013" /> (здесь он обнаружен по крайней мере в 17 странах<ref name="ovchinnikov2014" />). В Азии, например, его распространённость составляет всего 2,35 %<ref>{{статья | автор = Swei, A.; Rowley, J. J. L.; Rödder, D.; Diesmos, M. L. L.; Diesmos, A. C.; Briggs, C. J.; Brown, R.; et al. Arlettaz, Raphaël (ed.).| заглавие = Is Chytridiomycosis an Emerging Infectious Disease in Asia?| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3156717| издание = PLoS ONE| год = 2011| том = 6| выпуск = 8| страницы = e23179| doi = 10.1371/journal.pone.0023179| язык = en}}</ref>.
Полный географический ареал хитридиомикоза установить сложно. Это заболевание присутствует только там, где есть грибки ''Batrachochytrium dendrobatidis'' и ''Batrachochytrium salamandrivorans''. Тем не менее, в местах наличия этих грибков не всегда отмечаются вспышки заболевания. Причины снижения численности амфибий часто являются неизвестными. Почему некоторые области поражены грибком, а другие нет, также не совсем понятно. Предполагается, что приводить к поражению земноводных грибком в какой-либо конкретной области могут локальные особенности: климат, пригодность среды обитания и плотность популяции. Следовательно, для установления географического ареала хитридиомикоза необходимо учитывать ареал встречаемости видов рода ''Batrachochytrium'', географический ареал которых охватывает большую часть мира<ref name="whittaker" />. ''Batrachochytrium dendrobatidis'' был обнаружен в 56 из 82 стран и у 516 из 1240 (42 %) исследованных видов, для этого было исследовано более 36 000 особей земноводных. Он широко распространён в Северной и Южной Америке и время от времени обнаруживается в Африке, Азии и Европе<ref name="olson2013" /> (здесь он обнаружен по крайней мере в 17 странах<ref name="ovchinnikov2014" />). Хотя в Азии, например, его область распространения охватывает всего около 2,35 % территории<ref>{{статья | автор = Swei A., Rowley J. J. L., Rödder D., Diesmos M. L. L., Diesmos A. C., Briggs C. J., Brown R. et al., Arlettaz R. (ed.).| заглавие = Is Chytridiomycosis an Emerging Infectious Disease in Asia?| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3156717| издание = PLoS ONE| год = 2011| том = 6| выпуск = 8| страницы = e23179| doi = 10.1371/journal.pone.0023179| язык = en}}</ref>.


Ареал, подходящий для ''B. dendrobatidis'' в Новом Свете, огромен. Регионы с самой высокой пригодностью включают места обитания, которые содержат самую разнообразную фауну амфибий в мире. Районы риска: [[:en:Sierra Madre Occidental pine–oak forests|сосново-дубовый западный лес Сьерра-Мадре]], [[:en:Sonoran-Sinaloan transition subtropical dry forest|Соноро-Синалоанский субтропический засушливый лес]], [[:en:Veracruz moist forests|влажные леса Веракрус]], Центральная Америка к востоку от [[Теуантепек (перешеек)|перешейка Теуантепек]], [[Карибские острова]], умеренный лес в [[Чили]] и западная [[Аргентина]] к югу от 30° южной широты, [[Анды]] выше 1000 м над уровнем моря в Венесуэле, Колумбии и [[Эквадор]]е, восточные склоны Анд в [[Перу]] и Боливии, [[бразильский атлантический лес]], [[Уругвай]], [[Парагвай]] и северо-восточная [[Аргентина]], а также юго-западная часть амазонского дождевого тропического леса и [[:en:Madeira-Tapajós moist forests|влажные леса Мадейра-Тапахос]]<ref>{{статья | автор = Ron, Santiago R.| заглавие = Predicting the Distribution of the Amphibian Pathogen Batrachochytrium dendrobatidis in the New World| ссылка = | издание = Biotropica| год = 2005| том = 37| выпуск = 2| страницы = 209—221| doi = 10.1111/j.1744-7429.2005.00028.x| язык = en}}</ref>.
В Новом Свете площадь территорий с подходящими для ''Batrachochytrium dendrobatidis'' условиями огромна. Наиболее подходящие здесь регионы включают места обитания, которые содержат самую разнообразную фауну амфибий в мире. Экологическими регионами с наибольшим риском распространения хитридиомикоза на американском континенте считаются: субтропический [[:en:Sierra Madre Occidental pine–oak forests|сосново-дубовый западный лес Сьерра-Мадре]] и [[:en:Sonoran-Sinaloan transition subtropical dry forest|Соноро-Синалоанский субтропический засушливый широколиственный лес]] на юго-западе Северной Америки, [[:en:Veracruz moist forests|влажные тропические леса Веракрус]] на востоке Мексики, вся Центральная Америка к востоку от [[Теуантепек (перешеек)|перешейка Теуантепек]], [[Карибские острова]], леса умеренного климатического пояса в [[Чили]] и западной [[Аргентина|Аргентине]] к югу от 30° южной широты, [[Анды]] выше 1000 м над уровнем моря в Венесуэле, Колумбии и [[Эквадор]]е, восточные склоны Анд в [[Перу]] и Боливии, [[бразильский атлантический лес]], [[Уругвай]], [[Парагвай]], северо-восточная [[Аргентина]] и [[Амазония]], особенно юго-западная часть амазонского дождевого тропического леса и [[:en:Madeira-Tapajós moist forests|влажные леса Мадейра-Тапахос]]<ref>{{статья | автор = Ron S. R.| заглавие = Predicting the Distribution of the Amphibian Pathogen ''Batrachochytrium dendrobatidis'' in the New World| ссылка = | издание = Biotropica| год = 2005| том = 37| выпуск = 2| страницы = 209—221| doi = 10.1111/j.1744-7429.2005.00028.x| язык = en}}</ref>.


В настоящее время эпизоотия хитридиомикоза наиболее распространена в Центральной Америке, Восточной Австралии, Южной Америке и в западной части Северной Америки<ref name="olson2013" />.
Наиболее распространена эпизоотия хитридиомикоза в настоящее время в Центральной Америке, Восточной Австралии, Южной Америке и в западной части Северной Америки<ref name="olson2013" />.

== Причины эпизоотии ==


=== Влияние изменения климата ===
=== Влияние изменения климата ===
В результате исследований возникло предположение, что причиной интенсивного распространения хитридиомикоза может быть изменение глобальных температур. Повышение температуры усилило испарение в определённых лесных регионах, что в результате привело к образованию большего количества облаков<ref name="pounds2006">{{статья | автор = Pounds A.| заглавие = Widespread Amphibian Extinctions from Epidemic Disease Driven by Global Warming| ссылка = | издание = [[Nature]]| год = 2006| том = 439| выпуск = 7073| страницы = 161—167| doi = 10.1038/nature04246| язык = en}}</ref>. Предполагается, что увеличение облачного покрова, блокирующего солнечный свет, может фактически снизить дневную температуру, а ночью облачный покров служит изоляцией, способствующей повышению ночной температуры по сравнению с нормальным уровнем. Сочетание пониженной дневной и повышенной ночной температуры может обеспечить оптимальные условия для роста и размножения хитридиевого грибка, который имеет предпочтительный диапазон температур от +17° до +25°C<ref>{{cite web |url = http://news.nationalgeographic.com/news/2006/01/0112_060112_frog_climate.html| title = Frog Extinctions Linked to Global Warming| author = Handwerk B.| date = | website = National Geographic News. National Geographic| publisher = | accessdate = }}</ref>. При температуре около +30°C и выше этот грибок погибает. Без облачного покрова, из-за повышенного испарения, такая температура в окружающей среде достигается быстрее и, следовательно, легче может воздействовать на популяцию грибка<ref name="pounds2006" />.
В результате исследований возникло предположение, что причиной интенсивного распространения хитридиомикоза может быть глобальное изменение температуры. Повышение температуры усилило испарение в определённых лесных регионах, что в результате привело к образованию большего количества облаков<ref name="pounds2006">{{статья | автор = Pounds A.| заглавие = Widespread Amphibian Extinctions from Epidemic Disease Driven by Global Warming| ссылка = | издание = [[Nature]]| год = 2006| том = 439| выпуск = 7073| страницы = 161—167| doi = 10.1038/nature04246| язык = en}}</ref>. Предполагается, что увеличение облачного покрова, блокирующего солнечный свет, может фактически снизить дневную температуру, а ночью облачный покров служит изоляцией, способствующей повышению ночной температуры по сравнению с её нормальным уровнем. Сочетание пониженной дневной и повышенной ночной температуры может обеспечить оптимальные условия для роста и размножения хитридиевых грибков, которые имеют предпочтительный диапазон температур от +17° до +25 °C<ref>{{cite web |url = http://news.nationalgeographic.com/news/2006/01/0112_060112_frog_climate.html| title = Frog Extinctions Linked to Global Warming| author = Handwerk B.| date = | website = National Geographic News. National Geographic| publisher = | accessdate = }}</ref>. При температуре около +30 °C и выше эти грибки погибают. Без облачного покрова, образующегося вследствие повышенного испарения, такая температура в окружающей среде достигается быстрее и легче может воздействовать на популяцию грибка<ref name="pounds2006" />.


=== Использование пестицидов ===
=== Использование пестицидов ===
Известно, что использование пестицидов способствовало сокращению популяций амфибий<ref>Stebbins, Robert C, Cohen, Nathan W. (1995). A Natural History of Amphibians. Princeton, N.J: Princeton University Press. ISBN 978-0-691-10251-1.</ref><ref>Daividson C, Shaffer HB, Jennings MR (2001). «Declines of the California red-legged frog: climate, UV-B, habitat, and pesticides hypotheses». Ecological Applications. 11 (2): 464—479. doi:10.1890/1051-0761(2001)011[0464:DOTCRL]2.0.CO;2.</ref><ref>Hayes TB, Case P, Chui S, Chung D, Haeffele C, Haston K, Lee M, Mai VP, Marjuoa Y, Parker J, Tsui M (April 2006). «Pesticide mixtures, endocrine disruption, and amphibian declines: are we underestimating the impact?». Environ. Health Perspect. 114 (Suppl 1): 40-50. doi:10.1289/ehp.8051. [https://web.archive.org/web/20090118233452/http://www.ehponline.org/docs/2006/8051/abstract.html Архив]</ref>. Взаимодействия между пестицидами и хитридиомикозом были изучены в 2007 году, и было показано, что сублетальное воздействие пестицида [[карбарил]]а (ингибитора [[холинэстераз]]ы) повышает восприимчивость лягушек ''[[Rana boylii]]'' к хитридиомикозу. В частности, защита от кожных пептидов была значительно снижена после воздействия карбарила, что позволяет предположить, что пестициды могут ингибировать эту врожденную иммунную защиту и повышать восприимчивость к болезням<ref>Davidson C, Benard MF, Shaffer HB, Parker JM, O’Leary C, Conlon JM, Rollins-Smith LA (March 2007). «Effects of chytrid and carbaryl exposure on survival, growth and skin peptide defenses in foothill yellow-legged frogs». Environ. Sci. Technol. 41 (5): 1771-6. Bibcode:2007EnST…41.1771D. doi:10.1021/es0611947.</ref>.
Известно, что использование [[пестициды|пестицидов]] способствовало сокращению популяций амфибий<ref>{{книга | автор = Stebbins R. C., Cohen N. W.| заглавие = A Natural History of Amphibians| ссылка = | ответственный = | место = Princeton, N. J.| издательство = Princeton University Press| год = 1995 | pages = | allpages = | isbn = 978-0-691-10251-1}}</ref><ref>{{статья | автор = Daividson C., Shaffer H. B., Jennings M. R.| заглавие = Declines of the California red-legged frog: climate, UV-B, habitat, and pesticides hypotheses| ссылка = | издание = Ecological Applications| год = 2001| том = 11| выпуск = 2| страницы = 464—479| doi = 10.1890/1051-0761(2001)011[0464:DOTCRL]2.0.CO;2| язык = en}}</ref><ref>{{статья | автор = Hayes T. B., Case P., Chui S., Chung D., Haeffele C., Haston K., Lee M., Mai V. P., Marjuoa Y., Parker J., Tsui M.| заглавие = Pesticide mixtures, endocrine disruption, and amphibian declines: are we underestimating the impact?| ссылка = | издание = Environ. Health Perspect| год = 2006| том = 114| выпуск = Suppl 1| страницы = 40—50| doi = 10.1289/ehp.8051| язык = en}}[https://web.archive.org/web/20090118233452/http://www.ehponline.org/docs/2006/8051/abstract.html Архив]</ref>. В 2007 году в результате изучения влияния пестицидов на хитридиомикоз было показано, что сублетальное воздействие пестицида [[карбарил]]а (ингибитора [[холинэстераза|холинэстеразы]]) повышает восприимчивость лягушек ''[[Rana boylii]]'' к хитридиомикозу. В частности, защита от кожных пептидов была значительно снижена после воздействия карбарила, что позволяет предположить, что пестициды могут ингибировать эту врожденную иммунную защиту и повышать восприимчивость к болезням<ref>{{статья | автор = Davidson C., Benard M. F., Shaffer H. B., Parker J. M., O’Leary C., Conlon J. M., Rollins-Smith L. A.| заглавие = Effects of chytrid and carbaryl exposure on survival, growth and skin peptide defenses in foothill yellow-legged frogs| ссылка = | издание = Environ. Sci. Technol| год = 2007| том = 41| выпуск = 5| страницы = 1771—1776| doi = 10.1021/es0611947| язык = en}}</ref>.


== Возбудители ==
== Возбудители ==
[[Файл:Batrachochytrium species, morphology in culture.jpg|мини|''[[Batrachochytrium dendrobatidis]]'' (вверху) и ''[[Batrachochytrium salamandrivorans]]'' (внизу) в культуре, длина масштабной линейки 100 [[микрон|мкм]]]]
[[Файл:Batrachochytrium species, morphology in culture.jpg|мини|''[[Batrachochytrium dendrobatidis]]'' (вверху) и ''[[Batrachochytrium salamandrivorans]]'' (внизу) в культуре, длина масштабной линейки 100 [[микрон|мкм]]]]
Грибки рода ''[[Batrachochytrium]]'' — это микроскопические паразитические организмы, обитающие в водоёмах. Это кератинофильные паразиты земноводных<ref name="ovchinnikov2014">{{статья | автор = Овчинников Р. С., Маноян М. Г., Панин А. Н.| заглавие = Эмерджентные грибковые инфекции животных: новые виды возбудителей| ссылка = https://cyberleninka.ru/article/n/emerdzhentnye-gribkovye-infektsii-zhivotnyh-novye-vidy-vozbuditeley| издание = VetPharma| год = 2014| том = 2| выпуск = 18| страницы = }}</ref> — хитридиомикоз, вызываемый видами этого рода, ''[[Batrachochytrium dendrobatidis]]'' и ''[[Batrachochytrium salamandrivorans]]'', поражает преимущественно внешние слои кожи амфибий, содержащие [[кератин]], и не распространяется на более глубоко расположенные ткани. И хотя он вызывает достаточно незначительные патологические изменения, инфекция очень часто приводит к летальному исходу, поскольку кожа играет огромную физиологическую роль в регулировании влажности и биохимических процессов в крови земноводных<ref name="ovchinnikov2014" /><ref name="whittaker" />. Размножение ''B. dendrobatidis'' в тканях кожи хозяина приводит к нарушениям её нормального функционирования — у большинства видов амфибий при достижении количества зооспор грибка до 10 000 заболевшие животные не могут нормально дышать, нарушается увлажнение, [[осморегуляция]] и [[терморегуляция]]. Это подтверждается исследованием образцов крови заболевших земноводных, в которых выявлен недостаток определённых [[электролит]]ов, таких как [[натрий]], [[магний]] и [[калий]]. Негативно влияют на здоровье хозяина также и продукты жизнедеятельности грибков, действующие как токсины, снижающие общий [[иммунитет]] животного, влияющие на [[пролиферация|пролиферацию]] [[лимфоцит]]ов и вызывающие [[апоптоз]] клеток<ref name="ovchinnikov2014" />.
Грибки рода ''[[Batrachochytrium]]'' — это микроскопические паразитические организмы, обитающие в водоёмах. Это кератинофильные паразиты земноводных<ref name="ovchinnikov2014">{{статья | автор = Овчинников Р. С., Маноян М. Г., Панин А. Н.| заглавие = Эмерджентные грибковые инфекции животных: новые виды возбудителей| ссылка = https://cyberleninka.ru/article/n/emerdzhentnye-gribkovye-infektsii-zhivotnyh-novye-vidy-vozbuditeley| издание = VetPharma| год = 2014| том = 2| выпуск = 18| страницы = }}</ref> — хитридиомикоз, вызываемый видами этого рода, ''[[Batrachochytrium dendrobatidis]]'' и ''[[Batrachochytrium salamandrivorans]]'', поражает преимущественно внешние слои кожи амфибий, содержащие [[кератин]], и не распространяется на более глубоко расположенные ткани. И хотя он вызывает достаточно незначительные патологические изменения, инфекция очень часто приводит к летальному исходу, поскольку кожа играет очень важную физиологическую роль в регулировании влажности и биохимических процессов в крови земноводных<ref name="ovchinnikov2014" /><ref name="whittaker" />. Размножение ''Batrachochytrium dendrobatidis'' в тканях кожи хозяина приводит к нарушениям её нормального функционирования — у большинства видов амфибий при достижении количества зооспор грибка до 10 000 штук заболевшие животные не могут нормально дышать, нарушается увлажнение, [[осморегуляция]] и [[терморегуляция]]. Это подтверждается исследованием образцов крови заболевших земноводных, в которых выявлен недостаток определённых [[электролит]]ов, таких как [[натрий]], [[магний]] и [[калий]]. Негативно влияют на здоровье хозяина также и продукты жизнедеятельности грибков, действующие как [[токсин]]ы, снижающие общий [[иммунитет]] животного, влияющие на [[пролиферация|пролиферацию]] [[лимфоцит]]ов и вызывающие [[апоптоз]] клеток<ref name="ovchinnikov2014" />.


В настоящее время известно, что ''B. dendrobatidis'' имеет две жизненных стадии. Первая — бесполая зооспорангиальная стадия<ref name="parker2002">{{статья | автор = Parker J. M., Mikaelian I., Hahn N., Diggs H. E.| заглавие = Clinical diagnosis and treatment of epidermal chytridiomycosis in African clawed frogs (''Xenopus tropicalis'')| ссылка = | издание = Comp. Med.| год = 2002| том = 52| выпуск = 3| страницы = 265—8| doi = | язык = en}}</ref>. Когда хозяин впервые заболевает, споры проникают в кожу и прикрепляются с помощью микротрубчатых корней<ref name="longcore1999">{{статья | автор = Longcore J. E.; Pessier A. P.; Nichols D. K.| заглавие = Batrachochytrium dendrobatidis gen. et sp. nov., a chytrid pathogenic to amphibians| ссылка = | издание = Mycologia| год = 1999| том = 91| выпуск = 2| страницы = 219—227| doi = 10.2307/3761366| язык = en}}</ref>. Вторая стадия начинается, когда начальная бесполая зооспорангия производит подвижные зооспоры. Для рассеивания и инфицирования эпидермальных клеток необходимо, чтобы поверхность кожи была влажной<ref name="parker2002" />. Второй вид ''Batrachochytrium'', ''[[Batrachochytrium salamandrivorans]]'', обнаруженный в 2013 году, вызывает хитридиомикоз у саламандр<ref>{{статья | автор = Martel A.; Spitzen-van der Sluijs A.; Blooi, M.; Bert W.; Ducatelle R.; Fisher M. C.; Woeltjes A.; Bosman W.; Chiers K.; Bossuyt F.; Pasmans F.| заглавие = Batrachochytrium salamandrivorans sp. nov. causes lethal chytridiomycosis in amphibians| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3780879| издание = Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America| год = 2013| том = 110| выпуск = 38| страницы = 15325—15329| doi = 10.1073/pnas.1307356110| язык = en}}</ref>.
В настоящее время известно, что ''Batrachochytrium dendrobatidis'' имеет две жизненных стадии. Первая — бесполая зооспорангиальная стадия<ref name="parker2002" />. Когда хозяин впервые заболевает, споры проникают в кожу и прикрепляются с помощью микротрубчатых корней<ref name="longcore1999">{{статья | автор = Longcore J. E., Pessier A. P., Nichols D. K.| заглавие = ''Batrachochytrium dendrobatidis'' gen. et sp. nov., a chytrid pathogenic to amphibians| ссылка = | издание = Mycologia| год = 1999| том = 91| выпуск = 2| страницы = 219—227| doi = 10.2307/3761366| язык = en}}</ref>. Вторая стадия начинается, когда начальная бесполая зооспорангия производит подвижные зооспоры. Для рассеивания и инфицирования эпидермальных клеток необходимо, чтобы поверхность кожи была влажной<ref name="parker2002" />. Второй вид ''Batrachochytrium'', ''[[Batrachochytrium salamandrivorans]]'', обнаруженный в 2013 году, вызывает хитридиомикоз у саламандр<ref>{{статья | автор = Martel A., Spitzen-van der Sluijs A., Blooi M., Bert W., Ducatelle R., Fisher M. C., Woeltjes A., Bosman W., Chiers K., Bossuyt F., Pasmans F.| заглавие = ''Batrachochytrium salamandrivorans'' sp. nov. causes lethal chytridiomycosis in amphibians| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3780879| издание = Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America| год = 2013| том = 110| выпуск = 38| страницы = 15325—15329| doi = 10.1073/pnas.1307356110| язык = en}}</ref>.


== Инфицирование и развитие заболевания ==
== Инфицирование и развитие заболевания ==
''Batrachochytrium dendrobatidis'' является водным патогеном, он рассеивает в окружающей среде свои зооспоры<ref name="morgan2007">{{статья | автор = Morgan J. A. T.; Vredenburg V. T.; Rachowicz L. J.; Knapp R. A.; Stice M. J.; Tunstall T.; Bingham R. E.; Parker J. M.; Longcore J. E.; et al.| заглавие = Population genetics of the frog-killing fungus ''Batrachochytrium dendrobatidis''| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1945010| издание = Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America| год = 2007| том = 104| выпуск = 34| страницы = 13845—13850| doi = 10.1073/pnas.0701838104| язык = en}}</ref>. Зооспоры с помощью жгутиков передвигаются в воде, пока не достигнут нового хозяина, проникая в него через кожу. Жизненный цикл ''B. dendrobatidis'' продолжается до тех пор, пока новые зооспоры не образуются из зооспорангия и не выходят в окружающую среду или не реинфицируют того же хозяина. После заражения хозяина ''B. dendrobatidis'' у него может развиться хитридиомикоз, который, однако, развивается не у всех зараженных хозяев. Другие формы передачи в настоящее время неизвестны, однако предполагается, что хитридиомикоз может передаваться через прямой контакт с хозяином или через промежуточного хозяина<ref name="longcore1999" />.
''Batrachochytrium dendrobatidis'' является водным патогеном, при размножении он рассеивает в окружающей среде свои зооспоры<ref name="morgan2007">{{статья | автор = Morgan J. A. T., Vredenburg V. T., Rachowicz L. J., Knapp R. A., Stice M. J., Tunstall T., Bingham R. E., Parker J. M., Longcore J. E. et al.| заглавие = Population genetics of the frog-killing fungus ''Batrachochytrium dendrobatidis''| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1945010| издание = Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America| год = 2007| том = 104| выпуск = 34| страницы = 13845—13850| doi = 10.1073/pnas.0701838104| язык = en}}</ref>, которые с помощью жгутиков передвигаются в воде, пока не достигнут нового хозяина, в тело которого проникают через кожу. Жизненный цикл ''B. dendrobatidis'' продолжается до тех пор, пока новые зооспоры не образуются из зооспорангия и не выходят в окружающую среду или не реинфицируют того же хозяина. После заражения амфибии ''Batrachochytrium dendrobatidis'' у неё может развиться хитридиомикоз, который, однако, развивается не у всех зараженных животных-хозяев. Другие формы передачи этого грибка в настоящее время неизвестны, однако предполагается, что хитридиомикоз может передаваться через прямой контакт с хозяином или через промежуточного хозяина<ref name="longcore1999" />.


Многое о том, как ''B. dendrobatidis'' передается от одного хозяина к другому, в значительной степени неизвестно<ref name="nichols2001">{{статья | автор = Nichols D. K.; Lamirande E. W.; Pessier A. P.; Longcore J. E.| заглавие = Experimental transmission of cutaneous chytridiomycosis in dendrobatid frogs| ссылка = | издание = Journal of Wildlife Diseases| год = 2001| том = 37| выпуск = 1| страницы = 1—11| doi = 10.7589/0090-3558-37.1.1| язык = en}}</ref>. После попадания в водную среду зооспоры перемещаются менее чем на 2 см в течение 24 часов, прежде чем они образуют цисту<ref name="piotrowski2004">{{статья | автор = Piotrowski J. S.; Annis S. L.; Longcore J. E.| заглавие = Physiology of ''Batrachochytrium dendrobatidis'', a chytrid pathogen of amphibians| ссылка = | издание = Mycologia| год = 2004| том = 96| выпуск = 1| страницы = 9—15| doi = 10.2307/3761981| язык = en}}</ref>. Ограниченное распространение зооспор ''B. dendrobatidis'' позволяет предположить, что существуют какие-то неизвестные механизмы, с помощью которых они передаются от одного хозяина к другому<ref name="piotrowski2004" />, среди которых может быть и торговля домашними животными, особенно американской лягушкой ''[[Lithobates catesbeianus]]''<ref name="borzée2017">{{статья | автор = Borzée A.; Kosch T. A.; Kim M.; Jang Y.| заглавие = Introduced bullfrogs are associated with increased Batrachochytrium dendrobatidis prevalence and reduced occurrence of Korean treefrogs| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC5451047| издание = PLOS ONE| год = 2017| том = 12| выпуск = 5| страницы = e0177860| doi = 10.1371/journal.pone.0177860| язык = en}}</ref>. Абиотические факторы, такие как температура, уровень [[pH]] и уровень питательных веществ, влияют на успешное развитие зооспор ''B. dendrobatidis''. Зооспоры грибков могут выживать в диапазоне температур +4…+25 ° C и уровне pH 6—7<ref name="piotrowski2004" />.
Многое о том, как ''Batrachochytrium dendrobatidis'' передается от одного хозяина к другому до сих пор неизвестно<ref name="nichols2001">{{статья | автор = Nichols D. K., Lamirande E. W., Pessier A. P., Longcore J. E.| заглавие = Experimental transmission of cutaneous chytridiomycosis in dendrobatid frogs| ссылка = | издание = Journal of Wildlife Diseases| год = 2001| том = 37| выпуск = 1| страницы = 1—11| doi = 10.7589/0090-3558-37.1.1| язык = en}}</ref>. После попадания в водную среду зооспоры перемещаются менее чем на 2 см в течение 24 часов, прежде чем они образуют [[циста|цисту]]<ref name="piotrowski2004">{{статья | автор = Piotrowski J. S., Annis S. L., Longcore J. E.| заглавие = Physiology of ''Batrachochytrium dendrobatidis'', a chytrid pathogen of amphibians| ссылка = | издание = Mycologia| год = 2004| том = 96| выпуск = 1| страницы = 9—15| doi = 10.2307/3761981| язык = en}}</ref>. Ограниченное распространение зооспор ''Batrachochytrium dendrobatidis'' позволяет предположить, что существуют какие-то неизвестные пока механизмы, с помощью которых они передаются от одного хозяина к другому<ref name="piotrowski2004" />, среди которых может быть и торговля домашними животными, такими как американская лягушка ''[[Lithobates catesbeianus]]''<ref name="borzée2017">{{статья | автор = Borzée A., Kosch T. A., Kim M., Jang Y.| заглавие = Introduced bullfrogs are associated with increased ''Batrachochytrium dendrobatidis'' prevalence and reduced occurrence of Korean treefrogs| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC5451047| издание = PLOS ONE| год = 2017| том = 12| выпуск = 5| страницы = e0177860| doi = 10.1371/journal.pone.0177860| язык = en}}</ref>. На успешное развитие зооспор ''Batrachochytrium dendrobatidis'' влияют [[абиотические факторы]], такие как температура, уровень [[pH]] и уровень питательных веществ. Зооспоры грибков могут выживать в диапазоне температур +4…+25 ° C и уровне pH 6—7<ref name="piotrowski2004" />.
[[Файл:Fire salamander covered with Bsal ulcerations cropped.jpg|мини|[[Обыкновенная саламандра]], заболевшая хитридиомикозом; изъязвления видны как мелкие тёмные пятна]]
[[Файл:Fire salamander covered with Bsal ulcerations cropped.jpg|мини|[[Обыкновенная саламандра]], заболевшая хитридиомикозом; изъязвления видны как мелкие тёмные пятна]]
Считается, что хитридиомикоз развивается следующим образом: зооспоры сначала сталкиваются с кожей амфибии и быстро вырастают в спорангии, которые производят новые зооспоры<ref name="berger2005">{{статья | автор = Berger L., Hyatt A. D., Speare R., Longcore J. E.| заглавие = Life cycle stages of the amphibian chytrid Batrachochytrium dendrobatis| ссылка = | издание = Diseases of Aquatic Organisms| год = 2005| том = 68| выпуск = | страницы = 51—63| doi = 10.3354/dao068051| язык = en}}</ref>. Затем болезнь прогрессирует, поскольку эти новые зооспоры реинфицируют хозяина. Морфологические изменения у амфибий, зараженных грибком, включают покраснение кожи брюшной стороны тела, судороги с разгибанием задних конечностей, скопления отшелушившейся кожи по всему телу, отслоение поверхностного эпидермиса ног и других частей тела, небольшая шероховатость поверхности с небольшими метками на коже, а иногда и небольшие язвы или кровоизлияния. Изменения в поведении могут включать вялость, неспособность искать убежища, неспособность убежать, потерю выпрямительного рефлекса и неправильную осанку (например, сидение с раздвинутыми задними ногами).
Считается, что хитридиомикоз развивается следующим образом: зооспоры сначала сталкиваются с кожей амфибии и быстро вырастают в спорангии, которые производят новые зооспоры<ref name="berger2005">{{статья | автор = Berger L., Hyatt A. D., Speare R., Longcore J. E.| заглавие = Life cycle stages of the amphibian chytrid Batrachochytrium dendrobatis| ссылка = | издание = Diseases of Aquatic Organisms| год = 2005| том = 68| выпуск = | страницы = 51—63| doi = 10.3354/dao068051| язык = en}}</ref>. Затем болезнь прогрессирует, поскольку эти новые зооспоры реинфицируют хозяина. Морфологические изменения у амфибий, зараженных грибком, включают покраснение кожи брюшной стороны тела, судороги с разгибанием задних конечностей, скопления отшелушившейся кожи по всему телу, отслоение поверхностного эпидермиса ног и других частей тела, небольшая шероховатость поверхности с небольшими метками на коже, а иногда и небольшие язвы или кровоизлияния. Изменения в поведении могут включать вялость, неспособность отыскивать убежища, неспособность убегать, потерю выпрямительного рефлекса и неправильную осанку (например, животное может сидеть с раздвинутыми задними ногами, что не характерно для лягушек)<ref>{{cite web |url = http://ccadc.us/docs/AmphibianDiseaseBrochure.pdf| title = Amphibian Chytridiomycosis: An Informational Brochure| author = Padgett-Flohr G. E.| date = 2007| website = California Center for Amphibian Disease Control| publisher = | accessdate = 2020-11-10}}[https://web.archive.org/web/20110813065029/http://ccadc.us/docs/AmphibianDiseaseBrochure.pdf Архив]</ref>.


== Клинические признаки ==
== Клинические признаки ==
Строка 41: Строка 43:


== Влияние на популяции амфибий ==
== Влияние на популяции амфибий ==
Похоже, что хитридиевый грибок амфибий лучше всего растет при температуре от +17 до +25 °C<ref name="piotrowski2004" />, и воздействие на инфицированных лягушек высокими температурами может их вылечить<ref name="woodhams2003">{{статья | автор = Woodhams D. C., Alford R. A. et al.| заглавие = Emerging disease of amphibians cured by elevated body temperature| ссылка = | издание = Diseases of aquatic organisms| год = 2003| том = 55| выпуск = | страницы = 65—67| doi = | язык = en}}</ref>. В природе, чем больше времени отдельные особи лягушек находятся при температуре выше +25 °C, тем меньше вероятность заражения их хитридиевым грибком<ref name="rowley2013">{{статья | автор = Rowley J. J. L., Alford R. A.| заглавие = Hot bodies protect amphibians against chytrid infection in nature| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3604863| издание = Scientific Reports| год = 2013| том = 3| выпуск = | страницы = 1515| doi = 10.1038/srep01515| язык = en}}</ref>. Это может объяснять, почему вызванное хитридиомикозом снижение численности амфибий происходит в основном на больших высотах и ​​в более прохладные месяцы<ref>{{статья | автор = Woodhams D. C.; Alford R. A.| заглавие = The ecology of chytridiomycosis in rainforest stream frog assemblages of tropical Queensland| ссылка = | издание = Conserv. Biol.| год = 2005| том = 19| выпуск = 5| страницы = 1449—1459| doi = 10.1111/j.1523-1739.2005.004403.x| язык = en}}</ref>. Кожные пептиды естественного происхождения могут ингибировать рост ''B. dendrobatidis'', когда температура инфицированных амфибий составляет около +10 °C, позволяя таким видам, как лягушка ''[[Rana pipiens]]'', излечиваться от инфекции примерно в 15 % случаев<ref name="voordouw2010">{{статья | автор = Voordouw M. J., Adama D., Houston B., Govindarajulu P., Robinson J.| заглавие = Prevalence of the pathogenic chytrid fungus, Batrachochytrium dendrobatidis, in an endangered population of northern leopard frogs, Rana pipiens| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC2846871| издание = BMC Ecol.| год = 2010| том = 10| выпуск = 6| страницы = 605—607| doi = 10.1186/1472-6785-10-6| язык = en}}</ref>.
Похоже, что хитридиевый грибок амфибий лучше всего растет при температуре от +17 до +25 °C<ref name="piotrowski2004" />, и воздействие на инфицированных лягушек высокими температурами может их вылечить<ref name="woodhams2003">{{статья | автор = Woodhams D. C., Alford R. A. et al.| заглавие = Emerging disease of amphibians cured by elevated body temperature| ссылка = | издание = Diseases of aquatic organisms| год = 2003| том = 55| выпуск = | страницы = 65—67| doi = | язык = en}}</ref>. В природе, чем больше времени отдельные особи лягушек находятся при температуре выше +25 °C, тем меньше вероятность заражения их хитридиевым грибком<ref name="rowley2013">{{статья | автор = Rowley J. J. L., Alford R. A.| заглавие = Hot bodies protect amphibians against chytrid infection in nature| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3604863| издание = Scientific Reports| год = 2013| том = 3| выпуск = | страницы = 1515| doi = 10.1038/srep01515| язык = en}}</ref>. Это может объяснять, почему вызванное хитридиомикозом снижение численности амфибий происходит в основном на больших высотах и ​​в более прохладные месяцы<ref>{{статья | автор = Woodhams D. C.; Alford R. A.| заглавие = The ecology of chytridiomycosis in rainforest stream frog assemblages of tropical Queensland| ссылка = | издание = Conserv. Biol.| год = 2005| том = 19| выпуск = 5| страницы = 1449—1459| doi = 10.1111/j.1523-1739.2005.004403.x| язык = en}}</ref>. Кожные пептиды естественного происхождения могут ингибировать рост ''Batrachochytrium dendrobatidis'', когда температура тела инфицированных амфибий составляет около +10 °C, позволяя таким видам, как лягушка ''[[Rana pipiens]]'', излечиваться от инфекции примерно в 15 % случаев<ref name="voordouw2010">{{статья | автор = Voordouw M. J., Adama D., Houston B., Govindarajulu P., Robinson J.| заглавие = Prevalence of the pathogenic chytrid fungus, Batrachochytrium dendrobatidis, in an endangered population of northern leopard frogs, Rana pipiens| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC2846871| издание = BMC Ecol.| год = 2010| том = 10| выпуск = 6| страницы = 605—607| doi = 10.1186/1472-6785-10-6| язык = en}}</ref>.


Несмотря на то, что грибку ''B. dendrobatidis'' приписывают многие случаи снижения численности амфибий, некоторые виды противостоят инфекции, а некоторые популяции могут выживать с низким уровнем устойчивости к заболеванию<ref>{{статья | автор = Retallick R. W. R.; McCallum H.; et al. | заглавие = Endemic Infection of the Amphibian Chytrid Fungus in a Frog Community Post-Decline| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC521176| издание = PLoS Biology| год = 2004| том = 2| выпуск = 11| страницы = e351| doi = 10.1371/journal.pbio.0020351| язык = en}}</ref>. Кроме того, некоторые виды, которые, как кажется, противостоят инфекции, могут на самом деле содержать непатогенную форму ''B. dendrobatidis''.
Несмотря на то, что грибку ''Batrachochytrium dendrobatidis'' приписывают многие случаи снижения численности амфибий, некоторые виды противостоят этой инфекции, а некоторые популяции могут выживать с низким уровнем устойчивости к заболеванию<ref>{{статья | автор = Retallick R. W. R., McCallum H. et al. | заглавие = Endemic Infection of the Amphibian Chytrid Fungus in a Frog Community Post-Decline| ссылка = https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC521176| издание = PLoS Biology| год = 2004| том = 2| выпуск = 11| страницы = e351| doi = 10.1371/journal.pbio.0020351| язык = en}}</ref>. Кроме того, некоторые виды, которые, как создаётся впечатление, противостоят инфекции, могут на самом деле содержать непатогенную форму ''Batrachochytrium dendrobatidis''.


Некоторые исследователи утверждают, что акцент на хитридиомикозе делает усилия по сохранению амфибий опасно близорукими. Анализ данных из Красного списка МСОП показал, что угроза заболевания предполагалась во многих случаях, однако никаких доказательств этой угрозы обнаружено не было. Так, в Новой Зеландии усилия по сохранению находящейся под угрозой исчезновения лягушки ''[[Leiopelma archeyi]]'' по-прежнему сосредоточены на излечении её от хитридиомикоза, хотя исследования ясно показали, что эти земноводные невосприимчивы к инфекции ''B. dendrobatidis'' и умирают в дикой природе от других до сих пор не выявленных заболеваний<ref>{{cite web |url = http://www.nyx.net/~bwaldman/archeys-encounters.pdf| title = Waldman B (2011) Brief encounters with Archey's Frog.| author = | date = | website = FrogLog 99:39—41| publisher = | accessdate = }}</ref>. В Гватемале несколько тысяч головастиков погибли от неизвестного патогена, отличного от ''B. dendrobatidis''<ref>{{статья | автор = Di Rosa, Ines; Simoncelli, Francesca; Fagotti, Anna; Pascolini, Rita| заглавие = Ecology: The proximate cause of frog declines?| ссылка = | издание = [[Nature]]| год = 2007| том = 447| выпуск = 7144| страницы = E4—E5| doi = 10.1038/nature05941| язык = en}}</ref>.
По мнению некоторых исследователей, акцентирование внимания на хитридиомикозе делает усилия по сохранению амфибий опасно близорукими. Анализ данных из [[Красный список МСОП|Красного списка МСОП]] показал, что во многих случаях, когда у разных видов предполагалось это заболевание, никаких его доказательств обнаружено не было. Так, в Новой Зеландии усилия по сохранению находящейся под угрозой исчезновения лягушки ''[[Leiopelma archeyi]]'' по-прежнему сосредоточены на излечении её от хитридиомикоза, хотя исследования ясно показали, что эти земноводные невосприимчивы к инфекции ''Batrachochytrium dendrobatidis'' и умирают в дикой природе от других, до сих пор не выявленных заболеваний<ref>{{cite web |url = http://www.nyx.net/~bwaldman/archeys-encounters.pdf| title = Brief encounters with Archey's Frog| author = Waldman B.| date = 2011| website = FrogLog 99: 39—41| publisher = | accessdate = }}</ref>. В Гватемале была зафиксирована гибель нескольких тысяч головастиков от неизвестного патогена, который не был грибком ''Batrachochytrium dendrobatidis''<ref>{{статья | автор = Di Rosa I., Simoncelli F., Fagotti A., Pascolini R.| заглавие = Ecology: The proximate cause of frog declines?| ссылка = | издание = [[Nature]]| год = 2007| том = 447| выпуск = 7144| страницы = E4—E5| doi = 10.1038/nature05941| язык = en}}</ref>.


В научном обзоре [[Nature]] за 2019 г. было установлено, что хитридиомикоз явился фактором сокращения численности по меньшей мере 501 вида амфибий в течение последних 50 лет, из которых 90 видов предположительно либо подтверждённо вымерли в дикой природе, а численность ещё 124 видов сократилась более чем на 90 %<ref>{{cite web |url = https://www.nationalgeographic.com/animals/2019/03/amphibian-apocalypse-frogs-salamanders-worst-chytrid-fungus/| title = Amphibian 'apocalypse' caused by most destructive pathogen ever| author = | date = | website = Animals| publisher = | accessdate = }}</ref>. В обзоре охарактеризовано общее число жертв как «наибольшая зарегистрированная утрата биоразнообразия, связанная с заболеванием»<ref>{{cite web |url = https://www.bbc.com/news/science-environment-47735823| title = Killer frog disease extinction toll revealed| author = Briggs H.| date = 29-03-2019| website = publisher = | accessdate = }}</ref><ref>{{статья | автор = Scheele, Ben C.; Pasmans, Frank; Skerratt, Lee F.; et al.| заглавие = Amphibian fungal panzootic causes catastrophic and ongoing loss of biodiversity| ссылка = http://discovery.ucl.ac.uk/10069937/1/Garner_Scheele-et_al-Science_2019_Amphibian%20fungal%20panzootic%20causes%20catastrophic%20and%20ongoing%20loss%20of%20biodiversity.pdf| издание = Science| год = 2019| том = 363| выпуск = 6434| страницы = 1459—1463| doi = 10.1126/science.aav0379| язык = en}}</ref>.
Хитридиомикоз явился причиной сокращения численности по меньшей мере 501 вида амфибий в течение последних 50 лет, из которых 90 видов предположительно либо подтверждённо уже вымерли в дикой природе, а численность ещё 124 видов сократилась более чем на 90 %<ref>{{cite web |url = https://www.nationalgeographic.com/animals/2019/03/amphibian-apocalypse-frogs-salamanders-worst-chytrid-fungus/| title = Amphibian 'apocalypse' caused by most destructive pathogen ever| author = | date = | website = Animals| publisher = | accessdate = }}</ref>. Общее число жертв хитридиомикоза учёные охарактеризовывают как «наибольшая зарегистрированная утрата биоразнообразия, связанная с заболеванием»<ref>{{cite web |url = https://www.bbc.com/news/science-environment-47735823| title = Killer frog disease extinction toll revealed| author = Briggs H.| date = 29-03-2019| website = publisher = | accessdate = }}</ref><ref>{{статья | автор = Scheele B. C., Pasmans F., Skerratt L. F. et al.| заглавие = Amphibian fungal panzootic causes catastrophic and ongoing loss of biodiversity| ссылка = http://discovery.ucl.ac.uk/10069937/1/Garner_Scheele-et_al-Science_2019_Amphibian%20fungal%20panzootic%20causes%20catastrophic%20and%20ongoing%20loss%20of%20biodiversity.pdf| издание = Science| год = 2019| том = 363| выпуск = 6434| страницы = 1459—1463| doi = 10.1126/science.aav0379| язык = en}}</ref>.


== Приспособление ==
== Иммунитет ==
В результате исследования находящегося под угрозой исчезновения вида лягушек ''[[Mixophyes fleayi]]'' из субтропической Австралии были обнаружены намеки на возникающую эволюционную резистентность к хитридиомикозу в пораженной этой болезнью популяции<ref>{{статья | автор = Newell D. A., Goldingay R. L., Brooks L. O.| заглавие = Population Recovery following Decline in an Endangered Stream-Breeding Frog (Mixophyes fleayi) from Subtropical Australia| ссылка = | издание = PLOS ONE| год = 2013| том = 8| выпуск = 3| страницы = e58559| doi = 10.1371/journal.pone.0058559| язык = en}}</ref>. Было установлено, что некоторое восстановление численности после её снижения у разных видов лягушек в Панаме связано не с ослаблением патогена, а скорее с приобретённой в ходе эволюции генетической резистентностью к грибковой инфекции или другими приобретенными иным образом свойствами, такими как гипотетическая защитная микробная колонизация, что ещё предстоит изучить<ref>{{статья | автор = Voyles J., Woodhams D. C., Saenz V., Byrne A. Q., Perez R., Rios-Sotelo G., Ryan M. J., Bletz M. C., Sobell F. A., McLetchie S., Reinert L.| заглавие = Shifts in disease dynamics in a tropical amphibian assemblage are not due to pathogen attenuation| ссылка = | издание = Science| год = 2018| том = 359| выпуск = 6383| страницы = 1517—1519| doi = 10.1126/science.aao4806| язык = en}}</ref><ref>{{статья | автор = Collins J. P.| заглавие = Change is key to frog survival| ссылка = | издание = Science| год = 2018| том = 359| выпуск = 6383| страницы = 1458—1459| doi = 10.1126/science.aat1996| язык = en}}</ref>.
Из-за огромного воздействия гриба на популяции амфибий, были предприняты значительные исследования для разработки методов борьбы с его распространением в дикой природе. Одним из наиболее многообещающих является открытие, что амфибии в колониях, которые переживают эпизоотию хитридиомикоза, имеют тенденцию нести более высокие уровни бактерии ''[[Janthinobacterium lividum]]''<ref>Richard Black (6 June 2008). [http://news.bbc.co.uk/2/hi/science/nature/7438205.stm Bacteria could stop frog killer]. BBC News</ref>. Эта бактерия вырабатывает противогрибковые соединения, такие как индол-3-карбоксальдегид и [[виолацин]], которые ингибируют рост ''B. dendrobatidis'' даже при низких концентрациях<ref name="brucker2008h">Brucker RM, Harris RN, Schwantes CR, Gallaher TN, Flaherty DC, Lam BA, Minbiole KP (2008). Amphibian chemical defense: antifungal metabolites of the microsymbiont Janthinobacterium lividum on the salamander Plethodon cinereus. Journal of Chemical Ecology. 34 (11): 1422-9. doi:10.1007/s10886-008-9555-7</ref>. Точно так же бактерия ''[[Lysobacter gummosus]]'', обнаруженная на саламандре ''[[Plethodon cinereus]]'', продуцирует соединение 2,4-диацетилфлороглюцинол, которое ингибирует рост ''B. dendrobatidis''<ref>Brucker RM, Baylor CM, Walters RL, Lauer A, Harris RN, Minbiole KP (2008). The identification of 2,4-diacetylphloroglucinol as an antifungal metabolite produced by cutaneous bacteria of the salamander Plethodon cinereus. Journal of Chemical Ecology. 34 (1): 39-43. doi:10.1007/s10886-007-9352-8.</ref>.


== Методы борьбы с возбудителем ==
Понимание взаимодействия микробных сообществ, присутствующих на коже амфибий, с видами грибков в окружающей среде может показать, почему некоторые амфибии, такие как лягушка ''[[Rana muscosa]]'', восприимчивы к фатальному воздействию ''B. dendrobatidis'' и почему другие, такие как саламандра ''[[Hemidactylium scutatum]]'' , могут сосуществовать с грибком. Как упоминалось ранее, было показано, что противогрибковый вид бактерий ''[[Janthinobacterium lividum]]'', обнаруженный у нескольких видов амфибий, предотвращают воздействие возбудителя даже при добавлении к другим видам амфибий чувствительных к ''B. dendrobatidis'', у которых отсутствуют эти бактерии<ref name="автоссылка1">Harris R.; Brucker R.; Minbiole K.; Walke J.; Becker M.; Schwantes C.; et al. (2009). «Skin microbes on frogs prevent morbidity and mortality caused by a lethal skin fungus». ISME Journal. 3 (7): 818—824. doi:10.1038/ismej.2009.27.</ref>. Взаимодействие между кожной микробиотой и ''B. dendrobatidis'' может быть изменено, чтобы способствовать устойчивости к болезни, как было показано в исследованиях, касающихся добавления бактерий-продуцентов [[виолацеин]]а ''J. lividum'' к амфибиям, у которых не было достаточного количества виолацина, что позволяет им ингибировать инфекцию<ref name="brucker2008h" /><ref name="becker2009">Becker M.; Brucker R.; Schwantes C.; Harris R.; Minbiole K. (2009). «The bacterially-produced metabolite violacein is associated with survival in amphibians infected with a lethal disease». Applied and Environmental Microbiology. 75 (21): 6635-6638. doi:10.1128/AEM.01294-09.</ref> Хотя точная концентрация виолацеина (противогрибкового метаболита, продуцируемого ''J. lividum''), необходимая для ингибирования ''B. dendrobatidis'', не полностью подтверждена, концентрация виолацина может определить, будет ли амфибия испытывать заболеваемость (или смертность), вызванную ''B. dendrobatidis''. Например, было обнаружено, что лягушка ''Rana muscosa'' имеет очень низкие концентрации виолацеина на коже, концентрация настолько мала, что она не способна повысить выживаемость лягушки; кроме того, ''J. lividum'' не было обнаружено на коже ''R. muscosa''<ref name="автоссылка1" /><ref>Lam B.; Walke J.; Vredenburg V.; Harris R. (2009). «Proportion of individuals with anti-Batrachochytrium dendrobatidis skin bacteria is associated with population persistence in the frog Rana muscosa». Biological Conservation. 143 (2): 529—531. doi:10.1016/j.biocon.2009.11.015.</ref>. Это означает, что противогрибковая бактерия ''J. lividum'' (нативная для кожи других амфибий, таких как ''[[Hemidactylium scutatum]]'') способна продуцировать достаточное количество виолацина для предотвращения инфекции ''B. dendrobatidis'' и позволяет сосуществовать с потенциально смертельным грибком.
Из-за огромного воздействия грибка на популяции амфибий, были предприняты значительные исследования по разработке методов борьбы с его распространением в дикой природе. Одним из наиболее многообещающих является открытие, что амфибии в колониях, которые переживают эпизоотию хитридиомикоза, имеют тенденцию нести на своей коже более высокие концентрации бактерии ''[[Janthinobacterium lividum]]''<ref>{{cite web |url = http://news.bbc.co.uk/2/hi/science/nature/7438205.stm| title = Bacteria could stop frog killer| author = Black R.| date = 06.06.2008| website = [[BBC]] News| publisher = | accessdate = }}</ref>. Эта бактерия вырабатывает противогрибковые химические соединения, такие как индол-3-карбоксальдегид и [[:en:Violacein|виолацеин]], которые ингибируют рост ''Batrachochytrium dendrobatidis'' даже при низких концентрациях<ref name="brucker2008h">{{статья | автор = Brucker R. M., Harris R. N., Schwantes C. R., Gallaher T. N., Flaherty D. C., Lam B. A., Minbiole K. P.| заглавие = Amphibian chemical defense: antifungal metabolites of the microsymbiont ''Janthinobacterium lividum'' on the salamander ''Plethodon cinereus''| ссылка = | издание = Journal of Chemical Ecology| год = 2008| том = 34| выпуск = 11| страницы = 1422—1429| doi = 10.1007/s10886-008-9555-7| язык = en}}</ref>. Точно так же бактерия ''[[Lysobacter gummosus]]'', обнаруженная на саламандре ''[[Plethodon cinereus]]'', продуцирует соединение 2,4-диацетилфлороглюцинол, которое ингибирует рост ''Batrachochytrium dendrobatidis''<ref>{{статья | автор = Brucker R. M., Baylor C. M., Walters R. L., Lauer A., Harris R. N., Minbiole K. P.| заглавие = The identification of 2,4-diacetylphloroglucinol as an antifungal metabolite produced by cutaneous bacteria of the salamander ''Plethodon cinereus''| ссылка = | издание = Journal of Chemical Ecology| год = 2008| том = 34| выпуск = 1| страницы = 39—43| doi = 10.1007/s10886-007-9352-8| язык = en}}</ref>.


Понимание взаимодействия микробных сообществ, присутствующих на коже амфибий, с видами грибков в окружающей среде может прояснить, почему некоторые амфибии, такие как лягушка ''[[Rana muscosa]]'', восприимчивы к фатальному воздействию ''Batrachochytrium dendrobatidis'', а другие, такие как саламандра ''[[Hemidactylium scutatum]]'' , могут сосуществовать с этими грибками. Было показано, что противогрибковый вид бактерий ''[[Janthinobacterium lividum]]'', обнаруженный у нескольких видов амфибий, предотвращает воздействие возбудителя даже при добавлении к другим видам амфибий, чувствительных к ''Batrachochytrium dendrobatidis'', у которых отсутствуют эти бактерии<ref name="harris2009">{{статья | автор = Harris R., Brucker R., Minbiole K., Walke J., Becker M., Schwantes C. et al.| заглавие = Skin microbes on frogs prevent morbidity and mortality caused by a lethal skin fungus| ссылка = | издание = ISME Journal| год = 2009| том = 3| выпуск = 7| страницы = 818—824| doi = 10.1038/ismej.2009.27| язык = en}}</ref>. Взаимодействие между кожной микрофлорой и ''Batrachochytrium dendrobatidis'' может быть изменено таким образом, чтобы способствовать устойчивости к заболеванию, как было показано в исследованиях по добавлению бактерий-продуцентов виолацеина ''Janthinobacterium lividum'' к амфибиям, у которых не было достаточного количества виолацина, что позволяло им ингибировать инфекцию<ref name="brucker2008h" /><ref name="becker2009">{{статья | автор = Becker M., Brucker R., Schwantes C., Harris R., Minbiole K.| заглавие = The bacterially-produced metabolite violacein is associated with survival in amphibians infected with a lethal disease| ссылка = | издание = Applied and Environmental Microbiology| год = 2009| том = 75| выпуск = 21| страницы = 6635—6638| doi = 10.1128/AEM.01294-09| язык = en}}</ref>. Хотя точная концентрация виолацеина (противогрибкового метаболита, продуцируемого ''Janthinobacterium lividum''), необходимая для ингибирования ''Batrachochytrium dendrobatidis'', окончательно не установлена, привнесение этого вещества может повлиять на подверженность амфибии хитридиомикозу и вероятность летального исхода. Например, было установлено, что на коже лягушки ''[[Rana muscosa]]'' отсутствуют бактерии ''Janthinobacterium lividum'', а концентрация виолацеина настолько мала, что не способна повысить выживаемость этой лягушки. Это означает, что противогрибковая бактерия ''Janthinobacterium lividum'' (нативная для кожи других амфибий, таких как ''[[Hemidactylium scutatum]]'') способна продуцировать достаточное количество виолацеина для предотвращения инфекции ''Batrachochytrium dendrobatidis'' и позволяет сосуществовать с потенциально смертельным грибком.<ref name="harris2009" /><ref>{{статья | автор = Lam B., Walke J., Vredenburg V., Harris R.| заглавие = Proportion of individuals with anti-''Batrachochytrium dendrobatidis'' skin bacteria is associated with population persistence in the frog ''Rana muscosa''| ссылка = | издание = Biological Conservation| год = 2009| том = 143| выпуск = 2| страницы = 529—531| doi = 10.1016/j.biocon.2009.11.015| язык = en}}</ref>.
Было установлено также, что пресноводный рачок ''[[Daphnia magna]]'' питается спорами грибка ''Batrachochytrium dendrobatidis''<ref>Buck, Julia; Truong, Lisa; Blaustein, Andrew (2011). «Predation by zooplankton on Batrachochytrium dendrobatidis: biological control of the deadly amphibian chytrid fungus?». Biodiversity and Conservation. 20 (14): 3549-3553. doi:10.1007/s10531-011-0147-4.</ref>.


Кроме того, было установлено также, что спорами грибка ''Batrachochytrium dendrobatidis'' питается пресноводный рачок ''[[Daphnia magna]]''<ref>{{статья | автор = Buck J., Truong L., Blaustein A.| заглавие = Predation by zooplankton on Batrachochytrium dendrobatidis: biological control of the deadly amphibian chytrid fungus?| ссылка = | издание = Biodiversity and Conservation| год = 2011| том = 20| выпуск = 14| страницы = 3549—3553| doi = 10.1007/s10531-011-0147-4| язык = en}}</ref>.
== Приспособление ==
В результате исследования находящегося под угрозой исчезновения вида лягушек ''[[Mixophyes fleayi]]'' из субтропической Австралии были обнаружены намеки на возникающую эволюционную резистентность в пораженной болезнью популяции<ref>Newell, David Alan; Goldingay, Ross Lindsay; Brooks, Lyndon Owen (2013-03-13). «Population Recovery following Decline in an Endangered Stream-Breeding Frog (Mixophyes fleayi) from Subtropical Australia». PLOS ONE. 8 (3): e58559. doi:10.1371/journal.pone.0058559.</ref>. Некоторое восстановление после снижения численности видов лягушек в Панаме связано не с ослаблением патогенов, а скорее с приобретённой в ходе эволюции генетической резистентностью к грибковой инфекции или приобретенный иным образом свойством (таким как гипотетическая защитная микробная колонизация), что ещё предстоит изучить<ref>Voyles, Jamie; Woodhams, Douglas C.; Saenz, Veronica; Byrne, Allison Q.; Perez, Rachel; Rios-Sotelo, Gabriela; Ryan, Mason J.; Bletz, Molly C.; Sobell, Florence Ann; McLetchie, Shawna; Reinert, Laura (2018-03-30). «Shifts in disease dynamics in a tropical amphibian assemblage are not due to pathogen attenuation». Science. 359 (6383): 1517—1519. doi:10.1126/science.aao4806.</ref><ref>Collins, James P. (2018-03-30). «Change is key to frog survival». Science. 359 (6383): 1458—1459. doi:10.1126/science.aat1996</ref>.


== Лечение ==
== Лечение ==
Строка 63: Строка 65:
Основной метод диагностики хитридиомикоза — [[ПЦР с обратной транскрипцией|метод полимеразной цепной реакции с обратной транскрипцией]] (количественная ПЦР)<ref name="ovchinnikov2014" />.
Основной метод диагностики хитридиомикоза — [[ПЦР с обратной транскрипцией|метод полимеразной цепной реакции с обратной транскрипцией]] (количественная ПЦР)<ref name="ovchinnikov2014" />.


В качестве лечения инфекции ''B. dendrobatidis'' было предложено использовать противогрибковые препараты и терапию, основанную на воздействии теплом. Однако некоторые из этих противогрибковых препаратов могут вызывать неблагоприятные воздействия на кожу у некоторых видов лягушек, и хотя они используются для лечения видов, инфицированных хитридиомикозом, инфекция никогда полностью не искореняется. Было установлено, что наилучшим средством для лечения инфекции ''B. dendrobatidis'' является противогрибковый препарат широкого спектра действия [[итраконазол]]<ref>Holden, Whitney M.; Ebert, Alexander R.; Canning, Peter F.; Rollins-Smith, Louise A.; Brakhage, A. A. (2014). «Evaluation of Amphotericin B and Chloramphenicol as Alternative Drugs for Treatment of Chytridiomycosis and Their Impacts on Innate Skin Defenses». Applied and Environmental Microbiology. 80 (13): 4034-4041. doi:10.1128/AEM.04171-13.</ref>. Он предпочтительнее по сравнению с [[Амфотерицин B|амфотерицином B]] и [[хлорамфеникол]]ом из-за их токсичности. В частности, хлорамфеникол, может вызывать лейкемию у жаб. Это сложная ситуация, потому что без лечения лягушки будут страдать от деформаций конечностей и даже смерти, но могут также страдать от кожных патологий при лечении. Лечение не всегда является успешным на 100 % и не все амфибии переносят лечение достаточно хорошо<ref>[https://web.archive.org/web/20190612175413/http://www.amphibianark.org/the-crisis/chytrid-fungus/#CanChytridiomycosisBeTreated Chytrid Fungus — causing global amphibian mass extinction]. Amphibian Ark.</ref>. Амфибий, инфицированных ''B. dendrobatidis'', купают в растворах [[итраконазол]]а в течение нескольких недель, после чего инфицированные особи получают отрицательный результат на ''B. dendrobatidis'' с помощью ПЦР-анализов<ref name="автоссылка2">Parker JM, Mikaelian I, Hahn N, Diggs HE (2002). «Clinical diagnosis and treatment of epidermal chytridiomycosis in African clawed frogs (Xenopus tropicalis)». Comp. Med. 52 (3): 265-8.</ref><ref>Une Y.; Matsui K.; Tamukai K.; Goka K. (2012). «Eradication of the chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis in the Japanese giant salamander Andrias japonicus». Diseases of Aquatic Organisms. 98 (3): 243—247. doi:10.3354/dao02442.</ref><ref>Jones M. E. B.; Paddock D.; Bender L.; Allen J. L.; Schrenzel M. D.; Pessier A. P. (2012). «Treatment of chytridiomycosis with reduced-dose itraconazole». Diseases of Aquatic Organisms. 99 (3): 243—249. doi:10.3354/dao02475.</ref>. Возможно также использование [[вориконазол]]а. При этом вид ''B. salamandrivorans'' в 10 раз более устойчив к азоловым антимикотикам<ref name="ovchinnikov2014" />.
В качестве лечения инфекции ''Batrachochytrium dendrobatidis'' было предложено использовать противогрибковые препараты и терапию, основанную на воздействии повышенной температурой. Однако некоторые из этих противогрибковых препаратов могут вызывать неблагоприятные воздействия на кожу у некоторых видов лягушек, и хотя они используются для лечения видов, инфицированных хитридиомикозом, инфекция никогда полностью не искореняется. Было установлено, что наилучшим средством для лечения инфекции ''Batrachochytrium dendrobatidis'' является противогрибковый препарат широкого спектра действия [[итраконазол]]<ref>{{статья | автор = Holden W. M.; Ebert A. R., Canning P. F., Rollins-Smith L. A., Brakhage A. A.| заглавие = Evaluation of Amphotericin B and Chloramphenicol as Alternative Drugs for Treatment of Chytridiomycosis and Their Impacts on Innate Skin Defenses| ссылка = | издание = Applied and Environmental Microbiology| год = 2014| том = 80| выпуск = 13| страницы = 4034—4041| doi = 10.1128/AEM.04171-13| язык = en}}</ref>. Он предпочтительнее по сравнению с [[Амфотерицин B|амфотерицином B]] и [[хлорамфеникол]]ом из-за их токсичности. В частности, хлорамфеникол, может вызывать лейкемию у жаб. Это сложная ситуация, потому что без лечения лягушки будут страдать от деформаций конечностей и даже погибать, но могут также страдать от кожных патологий при лечении. Лечение не всегда является успешным на 100 % и не все амфибии переносят его достаточно хорошо<ref>{{cite web |url = https://web.archive.org/web/20190612175413/http://www.amphibianark.org/the-crisis/chytrid-fungus/#CanChytridiomycosisBeTreated| title = Chytrid Fungus — causing global amphibian mass extinction| author = | date = | website = Amphibian Ark| publisher = | accessdate = }}</ref>. Амфибий, инфицированных ''Batrachochytrium dendrobatidis'', купают в растворах [[итраконазол]]а в течение нескольких недель. После этого ПЦР-анализы инфицированных особей показывают отрицательный результат на ''Batrachochytrium dendrobatidis''<ref name="parker2002">{{статья | автор = Parker J. M., Mikaelian I., Hahn N., Diggs H. E.| заглавие = Clinical diagnosis and treatment of epidermal chytridiomycosis in African clawed frogs (''Xenopus tropicalis'')| ссылка = | издание = Comp. Med.| год = 2002| том = 52| выпуск = 3| страницы = 265—268| doi = | язык = en}}</ref><ref>{{статья | автор = Une Y., Matsui K., Tamukai K., Goka K.| заглавие = Eradication of the chytrid fungus ''Batrachochytrium dendrobatidis'' in the Japanese giant salamander ''Andrias japonicus''| ссылка = | издание = Diseases of Aquatic Organisms| год = 2012| том = 98| выпуск = 3| страницы = 243—247| doi = 10.3354/dao02442| язык = en}}</ref><ref>{{статья | автор = Jones M. E. B., Paddock D., Bender L., Allen J. L., Schrenzel M. D., Pessier A. P.| заглавие = Treatment of chytridiomycosis with reduced-dose itraconazole| ссылка = | издание = Diseases of Aquatic Organisms| год = 2012| том = 99| выпуск = 3| страницы = 243—249| doi = 10.3354/dao02475| язык = en}}</ref>. [[Формалин]] в сочетании с [[малахитовый зеленый|малахитовым зелёным]] также используется для успешного лечения инфицированных хитридиомикозом земноводных<ref name="parker2002" />. Лягушка ''[[Leiopelma archeyi]]'' была успешно излечена от хитридиомикоза путем местного применения [[хлорамфеникол]]а<ref>{{статья | автор = Bishop P. J., Speare R., Poulter R., Butler M., Speare B. J., Hyatt A., Olsen V., Haigh A.| заглавие = Elimination of the amphibian chytrid fungus ''Batrachochytrium dendrobatidis'' by Archey’s frog ''Leiopelma archeyi''| ссылка = | издание = Diseases of Aquatic Organisms| год = 2009| том = 84| выпуск = 1| страницы = 9—15| doi = | язык = en}}</ref>. Возможно также использование [[вориконазол]]а. При этом вид ''Batrachochytrium salamandrivorans'' в 10 раз более устойчив к азоловым антимикотикам<ref name="ovchinnikov2014" />. Тем не менее, потенциальные риски при использовании противогрибковых препаратов для лечения амфибий достаточно высоки<ref>{{статья | автор = Woodhams D. C., Geiger C. C., Reinert L. K., Rollins-Smith L. A., Lam B., Harris R. N., Briggs C. J., Vredenburg V. T., Voyles J.| заглавие = Treatment of amphibians infected with chytrid fungus: learning from failed trials with itraconazole, antimicrobial peptides, bacteria, and heat therapy| ссылка = | издание = Diseases of Aquatic Organisms| год = 2012| том = 98| выпуск = 1| страницы = 11—25| doi = 10.3354/dao02429| язык = en}}</ref>.


Для нейтрализации ''B. dendrobatidis'' у инфицированных особей также используется тепловая терапия<ref>Woodhams D. C.; Geiger C. C.; Reinert L. K.; Rollins-Smith L. A.; Lam B.; Harris R. N.; Briggs C. J.; Vredenburg V. T.; Voyles J. (2012). «Treatment of amphibians infected with chytrid fungus: learning from failed trials with itraconazole, antimicrobial peptides, bacteria, and heat therapy». Diseases of Aquatic Organisms. 98 (1): 11-25. doi:10.3354/dao02429.</ref><ref name="chatfield2011">Chatfield M. W. H., Richards-Zawacki C. L. (2011). «Elevated temperature as a treatment for Barachochytrium dendrobatidis infection in captive frogs». Diseases of Aquatic Organisms. 94 (3): 235—238. doi:10.3354/dao02337</ref>. Лабораторные эксперименты, в которых температура больных особей повышалась выше верхней границы оптимального температурного диапазона ''B. dendrobatidis'' на уровне от +25 до +30 °C, показывают, что грибок уничтожается в течение нескольких недель и инфицированные особи возвращаются к нормальной жизни<ref name="chatfield2011" />. [[Формалин]] в сочетании с [[малахитовый зеленый|малахитовым зелёным]] также используется для успешного лечения инфицированных хитридиомикозом земноводных<ref name="автоссылка2" />. Лягушка ''[[Leiopelma archeyi]]'' была успешно излечена от хитридиомикоза путем местного применения [[хлорамфеникол]]а<ref>Bishop, PJ; Speare, R; Poulter, R; Butler, M; Speare, BJ; Hyatt, A; Olsen, V; Haigh, A (9 March 2009). «Elimination of the amphibian chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis by Archey’s frog Leiopelma archeyi». Diseases of Aquatic Organisms. 84 (1): 9-15.</ref>. Тем не менее, потенциальные риски при использовании противогрибковых препаратов для лечения амфибий достаточно высоки<ref>Woodhams D. C.; Geiger C. C.; Reinert L. K.; Rollins-Smith L. A.; Lam B.; Harris R. N.; Briggs C. J.; Vredenburg V. T.; Voyles J. (2012). «Treatment of amphibians infected with chytrid fungus: learning from failed trials with itraconazole, antimicrobial peptides, bacteria, and heat therapy». Diseases of Aquatic Organisms. 98 (1): 11-25. doi:10.3354/dao02429</ref>.
Для нейтрализации ''Batrachochytrium dendrobatidis'' у инфицированных особей также используется тепловая терапия<ref>{{статья | автор = Woodhams D. C., Geiger C. C., Reinert L. K., Rollins-Smith L. A., Lam B., Harris R. N., Briggs C. J., Vredenburg V. T., Voyles J.| заглавие = Treatment of amphibians infected with chytrid fungus: learning from failed trials with itraconazole, antimicrobial peptides, bacteria, and heat therapy| ссылка = | издание = Diseases of Aquatic Organisms| год = 2012| том = 98| выпуск = 1| страницы = 11—25| doi = 10.3354/dao02429| язык = en}}</ref><ref name="chatfield2011">{{статья | автор = Chatfield M. W. H., Richards-Zawacki C. L.| заглавие = Elevated temperature as a treatment for Barachochytrium dendrobatidis infection in captive frogs| ссылка = | издание = Diseases of Aquatic Organisms| год = 2011| том = 94| выпуск = 3| страницы = 235—238| doi = 10.3354/dao02337| язык = en}}</ref>. Лабораторные эксперименты, в которых температура тела больных особей повышалась выше верхней границы оптимального температурного диапазона ''Batrachochytrium dendrobatidis'' на уровне от +25 до +30 °C, показывают, что грибок уничтожается в течение нескольких недель и инфицированные особи возвращаются к нормальной жизни<ref name="chatfield2011" />.


== Примечания ==
== Примечания ==
{{примечания}}
{{примечания}}

== Литература ==
* {{статья | автор = Трубецкая Е. А.| заглавие = Chytridiomycosis у личинок ''Rana arvalis'' Nilsson на Среднем Урале| ссылка = https://ipae.uran.ru/sites/default/files/publications/Trubetskaya_EA/Trubetskaya%2033.pdf| издание = Успехи современного естествознания| год = 2011| том = 93| номер = 12| страницы = 10—13| doi = }}


== Ссылки ==
== Ссылки ==

Версия от 16:05, 10 ноября 2020

Погибшая от хитридиомикоза лягушка Atelopus limosus в центральной Панаме, видны поражения брюшной стороны

Хитридиомикоз — инфекционное заболевание амфибий, вызываемое хитридиевыми грибками видов Batrachochytrium dendrobatidis и Batrachochytrium salamandrivorans, микроскопическими пресноводными паразитическими негифальными зооспорными кератинофильными грибками. Этому заболеванию подвержены земноводные всех трёх отрядов: бесхвостые, хвостатые и безногие[1]. У заболевших животных наблюдаются различные клинические признаки. Инфекция может вызывать единичные случаи гибели в одних популяциях земноводных и 100 %-ную смертность в других. Эффективные меры борьбы с этим заболеванием в диких популяциях амфибий до сих пор не разработаны. Существует несколько вариантов борьбы с этими болезнетворными грибками, хотя ни один из них не оказался осуществимым в больших масштабах. Хитридиомикоз приводит к глобальному сокращению популяций земноводных во всём мире, он затронул, по-видимому, около 30 % всех видов земноводных в мире, около 200 видов из-за него оказались на грани исчезновения. Это заболевание привело к резкому сокращению популяций либо даже полному исчезновению множества видов земноводных в западной части Северной, Центральной и Южной Америке, Восточной Австралии, Восточной Африке (Танзания), островах Доминика и Монтсеррат в Карибском море. Риску распространения этого заболевания в ближайшие годы подвержена большая часть Нового Света[2]. Хитридиомикоз считается самой агрессивной и смертоносной инфекцией из когда-либо поражавших позвоночных, поскольку к нему восприимчиво большое количество видов и огромен урон, наносимый этим заболеванием, оно наносит серьёзный ущерб биоразнообразию планеты и приводит к дисбалансу в экосистемах. Панзоотия этого заболевания стала одной из основных причин катастрофического сокращения популяций земноводных в последние десятилетия. Одной из основных причин распространения этой инфекции по всему миру является торговля амфибиями, как декоративными видами, так и употребляемыми в пищу. Хитридиомикоз включён в список инфекций, контролируемых Всемирной организацией по охране здоровья животных[1].

История обнаружения

Первый зарегистрированный случай обнаружения грибка из рода Batrachochytrium у лягушек был отмечен у особи вида Telmatobius culeus, пойманной в 1863 году, а у саламандр — у Andrias japonicus, пойманной в 1902 году. Тем не менее, оба обнаруженные в этих случаях штамма грибков не были зарегистрированы как причастные к случаям массовой гибели земноводных[3][4]. Более поздним случаем обнаружения инфицированной видом Batrachochytrium dendrobatidis амфибии была особь лягушки Xenopus laevis, пойманная в 1938 году. Этот вид лягушек, по-видимому, практически не подвержен данному заболеванию, что делает его подходящим переносчиком патогена. Первый надёжный метод тестирования на беременность у человека включал использование этого вида, и в результате более 60 лет назад началась крупномасштабная международная торговля живыми лягушками этого вида. Если Batrachochytrium происходит из Африки, то лягушка Xenopus laevis вероятно была первоначальным переносчиком возбудителя хитридиомикоза на этом континенте. Самым ранним документированным случаем заболевания хитридиомикозом была лягушка Rana catesbeiana, пойманная в 1978 году[5].

В эпизоотической форме хитридиомикоз был впервые обнаружен в 1993 году у мёртвых и умирающих лягушек в Квинсленде в Австралии. Это заболевание присутствовало в стране по крайней мере с 1978 года и широко распространилось по всей Австралии. Оно также было обнаружено в Африке, Америке, Европе, Новой Зеландии и Океании. В Австралии, Панаме и Новой Зеландии грибок появился внезапно, широко распространяясь и приводя к уменьшению численности лягушек. На Американском континенте он появился в 1987 году в Венесуэле, распространился по всему континенту и проник в Центральную Америку. В 1987 году он был обнаружен также в южной части Центральной Америки, откуда распространился на юг, в то время как с другой стороны туда уже проникал грибок из Южной Америки[6]. В Австралии грибок был обнаружен в четырёх местах: на восточном побережье, в Аделаиде, на юго-западе Западной Австралии и в Кимберли. Однако, вероятнее всего, он присутствует и в других местах[7].

Тем не менее, остаётся до конца не выясненным, являются ли хитридиевые грибки рода Batrachochytrium новым, недавно появившимся в вышеупомянутых местах патогеном или в последнее время лишь возросла их вирулентность. Может быть, что эти грибки присутствовали в природе и раньше, а только недавно были обнаружены, потому что стали более вирулентными или более распространёнными в окружающей среде, либо потому, что популяции животных-хозяев стали менее устойчивыми к этой болезни, например, вследствие глобального загрязнения окружающей среды и связанного с этим снижения иммунитета у животных[6].

Распространение

Полный географический ареал хитридиомикоза установить сложно. Это заболевание присутствует только там, где есть грибки Batrachochytrium dendrobatidis и Batrachochytrium salamandrivorans. Тем не менее, в местах наличия этих грибков не всегда отмечаются вспышки заболевания. Причины снижения численности амфибий часто являются неизвестными. Почему некоторые области поражены грибком, а другие нет, также не совсем понятно. Предполагается, что приводить к поражению земноводных грибком в какой-либо конкретной области могут локальные особенности: климат, пригодность среды обитания и плотность популяции. Следовательно, для установления географического ареала хитридиомикоза необходимо учитывать ареал встречаемости видов рода Batrachochytrium, географический ареал которых охватывает большую часть мира[6]. Batrachochytrium dendrobatidis был обнаружен в 56 из 82 стран и у 516 из 1240 (42 %) исследованных видов, для этого было исследовано более 36 000 особей земноводных. Он широко распространён в Северной и Южной Америке и время от времени обнаруживается в Африке, Азии и Европе[2] (здесь он обнаружен по крайней мере в 17 странах[1]). Хотя в Азии, например, его область распространения охватывает всего около 2,35 % территории[8].

В Новом Свете площадь территорий с подходящими для Batrachochytrium dendrobatidis условиями огромна. Наиболее подходящие здесь регионы включают места обитания, которые содержат самую разнообразную фауну амфибий в мире. Экологическими регионами с наибольшим риском распространения хитридиомикоза на американском континенте считаются: субтропический сосново-дубовый западный лес Сьерра-Мадре и Соноро-Синалоанский субтропический засушливый широколиственный лес на юго-западе Северной Америки, влажные тропические леса Веракрус на востоке Мексики, вся Центральная Америка к востоку от перешейка Теуантепек, Карибские острова, леса умеренного климатического пояса в Чили и западной Аргентине к югу от 30° южной широты, Анды выше 1000 м над уровнем моря в Венесуэле, Колумбии и Эквадоре, восточные склоны Анд в Перу и Боливии, бразильский атлантический лес, Уругвай, Парагвай, северо-восточная Аргентина и Амазония, особенно юго-западная часть амазонского дождевого тропического леса и влажные леса Мадейра-Тапахос[9].

Наиболее распространена эпизоотия хитридиомикоза в настоящее время в Центральной Америке, Восточной Австралии, Южной Америке и в западной части Северной Америки[2].

Причины эпизоотии

Влияние изменения климата

В результате исследований возникло предположение, что причиной интенсивного распространения хитридиомикоза может быть глобальное изменение температуры. Повышение температуры усилило испарение в определённых лесных регионах, что в результате привело к образованию большего количества облаков[10]. Предполагается, что увеличение облачного покрова, блокирующего солнечный свет, может фактически снизить дневную температуру, а ночью облачный покров служит изоляцией, способствующей повышению ночной температуры по сравнению с её нормальным уровнем. Сочетание пониженной дневной и повышенной ночной температуры может обеспечить оптимальные условия для роста и размножения хитридиевых грибков, которые имеют предпочтительный диапазон температур от +17° до +25 °C[11]. При температуре около +30 °C и выше эти грибки погибают. Без облачного покрова, образующегося вследствие повышенного испарения, такая температура в окружающей среде достигается быстрее и легче может воздействовать на популяцию грибка[10].

Использование пестицидов

Известно, что использование пестицидов способствовало сокращению популяций амфибий[12][13][14]. В 2007 году в результате изучения влияния пестицидов на хитридиомикоз было показано, что сублетальное воздействие пестицида карбарила (ингибитора холинэстеразы) повышает восприимчивость лягушек Rana boylii к хитридиомикозу. В частности, защита от кожных пептидов была значительно снижена после воздействия карбарила, что позволяет предположить, что пестициды могут ингибировать эту врожденную иммунную защиту и повышать восприимчивость к болезням[15].

Возбудители

Batrachochytrium dendrobatidis (вверху) и Batrachochytrium salamandrivorans (внизу) в культуре, длина масштабной линейки 100 мкм

Грибки рода Batrachochytrium — это микроскопические паразитические организмы, обитающие в водоёмах. Это кератинофильные паразиты земноводных[1] — хитридиомикоз, вызываемый видами этого рода, Batrachochytrium dendrobatidis и Batrachochytrium salamandrivorans, поражает преимущественно внешние слои кожи амфибий, содержащие кератин, и не распространяется на более глубоко расположенные ткани. И хотя он вызывает достаточно незначительные патологические изменения, инфекция очень часто приводит к летальному исходу, поскольку кожа играет очень важную физиологическую роль в регулировании влажности и биохимических процессов в крови земноводных[1][6]. Размножение Batrachochytrium dendrobatidis в тканях кожи хозяина приводит к нарушениям её нормального функционирования — у большинства видов амфибий при достижении количества зооспор грибка до 10 000 штук заболевшие животные не могут нормально дышать, нарушается увлажнение, осморегуляция и терморегуляция. Это подтверждается исследованием образцов крови заболевших земноводных, в которых выявлен недостаток определённых электролитов, таких как натрий, магний и калий. Негативно влияют на здоровье хозяина также и продукты жизнедеятельности грибков, действующие как токсины, снижающие общий иммунитет животного, влияющие на пролиферацию лимфоцитов и вызывающие апоптоз клеток[1].

В настоящее время известно, что Batrachochytrium dendrobatidis имеет две жизненных стадии. Первая — бесполая зооспорангиальная стадия[16]. Когда хозяин впервые заболевает, споры проникают в кожу и прикрепляются с помощью микротрубчатых корней[17]. Вторая стадия начинается, когда начальная бесполая зооспорангия производит подвижные зооспоры. Для рассеивания и инфицирования эпидермальных клеток необходимо, чтобы поверхность кожи была влажной[16]. Второй вид Batrachochytrium, Batrachochytrium salamandrivorans, обнаруженный в 2013 году, вызывает хитридиомикоз у саламандр[18].

Инфицирование и развитие заболевания

Batrachochytrium dendrobatidis является водным патогеном, при размножении он рассеивает в окружающей среде свои зооспоры[19], которые с помощью жгутиков передвигаются в воде, пока не достигнут нового хозяина, в тело которого проникают через кожу. Жизненный цикл B. dendrobatidis продолжается до тех пор, пока новые зооспоры не образуются из зооспорангия и не выходят в окружающую среду или не реинфицируют того же хозяина. После заражения амфибии Batrachochytrium dendrobatidis у неё может развиться хитридиомикоз, который, однако, развивается не у всех зараженных животных-хозяев. Другие формы передачи этого грибка в настоящее время неизвестны, однако предполагается, что хитридиомикоз может передаваться через прямой контакт с хозяином или через промежуточного хозяина[17].

Многое о том, как Batrachochytrium dendrobatidis передается от одного хозяина к другому до сих пор неизвестно[20]. После попадания в водную среду зооспоры перемещаются менее чем на 2 см в течение 24 часов, прежде чем они образуют цисту[21]. Ограниченное распространение зооспор Batrachochytrium dendrobatidis позволяет предположить, что существуют какие-то неизвестные пока механизмы, с помощью которых они передаются от одного хозяина к другому[21], среди которых может быть и торговля домашними животными, такими как американская лягушка Lithobates catesbeianus[22]. На успешное развитие зооспор Batrachochytrium dendrobatidis влияют абиотические факторы, такие как температура, уровень pH и уровень питательных веществ. Зооспоры грибков могут выживать в диапазоне температур +4…+25 ° C и уровне pH 6—7[21].

Обыкновенная саламандра, заболевшая хитридиомикозом; изъязвления видны как мелкие тёмные пятна

Считается, что хитридиомикоз развивается следующим образом: зооспоры сначала сталкиваются с кожей амфибии и быстро вырастают в спорангии, которые производят новые зооспоры[23]. Затем болезнь прогрессирует, поскольку эти новые зооспоры реинфицируют хозяина. Морфологические изменения у амфибий, зараженных грибком, включают покраснение кожи брюшной стороны тела, судороги с разгибанием задних конечностей, скопления отшелушившейся кожи по всему телу, отслоение поверхностного эпидермиса ног и других частей тела, небольшая шероховатость поверхности с небольшими метками на коже, а иногда и небольшие язвы или кровоизлияния. Изменения в поведении могут включать вялость, неспособность отыскивать убежища, неспособность убегать, потерю выпрямительного рефлекса и неправильную осанку (например, животное может сидеть с раздвинутыми задними ногами, что не характерно для лягушек)[24].

Клинические признаки

Лягушка Rana muscosa, заболевшая хитридиомикозом
Взятие пробы на наличие B. salamandrivorans у желтобрюхого тритона (Taricha granulosa)

Хотя B. dendrobatidis вызывает незначительные патологические изменения, не приводя к значительным повреждениям кожи[1], клинические признаки у инфицированных этим патогеном амфибий достаточно разнообразны. Возможно, самым ранним признаком инфекции является анорексия, возникающая через восемь дней после заражения[20]. Инфицированные особи также обычно находятся в вялом состоянии, их движения медленны и они отказываются двигаться даже при прикосновении к ним. У большинства видов лягушек, пораженных B. dendrobatidis наблюдается чрезмерное отслаивание кожи. Куски отделившейся кожи непрозрачные, серо-белые либо желтовато-коричневые. Некоторые из этих кусков кожи прилипают к коже амфибий[6]. Эти признаки инфекции чаще всего наблюдаются через 12—15 дней после заражения[20]. Наиболее типичным симптомом хитридиомикоза является утолщение кожи, которое быстро приводит к смерти инфицированных особей, поскольку они не могут получать необходимые питательные вещества, выделять токсины и, в некоторых случаях, дышать[6]. Другими распространенными признаками являются покраснение кожи, судороги и потеря выпрямительного рефлекса[20]. У головастиков B. dendrobatidis поражает ротовые полости, где присутствует кератин, что приводит к неправильному питанию или изменению цвета рта[6].

Влияние на популяции амфибий

Похоже, что хитридиевый грибок амфибий лучше всего растет при температуре от +17 до +25 °C[21], и воздействие на инфицированных лягушек высокими температурами может их вылечить[25]. В природе, чем больше времени отдельные особи лягушек находятся при температуре выше +25 °C, тем меньше вероятность заражения их хитридиевым грибком[26]. Это может объяснять, почему вызванное хитридиомикозом снижение численности амфибий происходит в основном на больших высотах и ​​в более прохладные месяцы[27]. Кожные пептиды естественного происхождения могут ингибировать рост Batrachochytrium dendrobatidis, когда температура тела инфицированных амфибий составляет около +10 °C, позволяя таким видам, как лягушка Rana pipiens, излечиваться от инфекции примерно в 15 % случаев[28].

Несмотря на то, что грибку Batrachochytrium dendrobatidis приписывают многие случаи снижения численности амфибий, некоторые виды противостоят этой инфекции, а некоторые популяции могут выживать с низким уровнем устойчивости к заболеванию[29]. Кроме того, некоторые виды, которые, как создаётся впечатление, противостоят инфекции, могут на самом деле содержать непатогенную форму Batrachochytrium dendrobatidis.

По мнению некоторых исследователей, акцентирование внимания на хитридиомикозе делает усилия по сохранению амфибий опасно близорукими. Анализ данных из Красного списка МСОП показал, что во многих случаях, когда у разных видов предполагалось это заболевание, никаких его доказательств обнаружено не было. Так, в Новой Зеландии усилия по сохранению находящейся под угрозой исчезновения лягушки Leiopelma archeyi по-прежнему сосредоточены на излечении её от хитридиомикоза, хотя исследования ясно показали, что эти земноводные невосприимчивы к инфекции Batrachochytrium dendrobatidis и умирают в дикой природе от других, до сих пор не выявленных заболеваний[30]. В Гватемале была зафиксирована гибель нескольких тысяч головастиков от неизвестного патогена, который не был грибком Batrachochytrium dendrobatidis[31].

Хитридиомикоз явился причиной сокращения численности по меньшей мере 501 вида амфибий в течение последних 50 лет, из которых 90 видов предположительно либо подтверждённо уже вымерли в дикой природе, а численность ещё 124 видов сократилась более чем на 90 %[32]. Общее число жертв хитридиомикоза учёные охарактеризовывают как «наибольшая зарегистрированная утрата биоразнообразия, связанная с заболеванием»[33][34].

Приспособление

В результате исследования находящегося под угрозой исчезновения вида лягушек Mixophyes fleayi из субтропической Австралии были обнаружены намеки на возникающую эволюционную резистентность к хитридиомикозу в пораженной этой болезнью популяции[35]. Было установлено, что некоторое восстановление численности после её снижения у разных видов лягушек в Панаме связано не с ослаблением патогена, а скорее с приобретённой в ходе эволюции генетической резистентностью к грибковой инфекции или другими приобретенными иным образом свойствами, такими как гипотетическая защитная микробная колонизация, что ещё предстоит изучить[36][37].

Методы борьбы с возбудителем

Из-за огромного воздействия грибка на популяции амфибий, были предприняты значительные исследования по разработке методов борьбы с его распространением в дикой природе. Одним из наиболее многообещающих является открытие, что амфибии в колониях, которые переживают эпизоотию хитридиомикоза, имеют тенденцию нести на своей коже более высокие концентрации бактерии Janthinobacterium lividum[38]. Эта бактерия вырабатывает противогрибковые химические соединения, такие как индол-3-карбоксальдегид и виолацеин, которые ингибируют рост Batrachochytrium dendrobatidis даже при низких концентрациях[39]. Точно так же бактерия Lysobacter gummosus, обнаруженная на саламандре Plethodon cinereus, продуцирует соединение 2,4-диацетилфлороглюцинол, которое ингибирует рост Batrachochytrium dendrobatidis[40].

Понимание взаимодействия микробных сообществ, присутствующих на коже амфибий, с видами грибков в окружающей среде может прояснить, почему некоторые амфибии, такие как лягушка Rana muscosa, восприимчивы к фатальному воздействию Batrachochytrium dendrobatidis, а другие, такие как саламандра Hemidactylium scutatum , могут сосуществовать с этими грибками. Было показано, что противогрибковый вид бактерий Janthinobacterium lividum, обнаруженный у нескольких видов амфибий, предотвращает воздействие возбудителя даже при добавлении к другим видам амфибий, чувствительных к Batrachochytrium dendrobatidis, у которых отсутствуют эти бактерии[41]. Взаимодействие между кожной микрофлорой и Batrachochytrium dendrobatidis может быть изменено таким образом, чтобы способствовать устойчивости к заболеванию, как было показано в исследованиях по добавлению бактерий-продуцентов виолацеина Janthinobacterium lividum к амфибиям, у которых не было достаточного количества виолацина, что позволяло им ингибировать инфекцию[39][42]. Хотя точная концентрация виолацеина (противогрибкового метаболита, продуцируемого Janthinobacterium lividum), необходимая для ингибирования Batrachochytrium dendrobatidis, окончательно не установлена, привнесение этого вещества может повлиять на подверженность амфибии хитридиомикозу и вероятность летального исхода. Например, было установлено, что на коже лягушки Rana muscosa отсутствуют бактерии Janthinobacterium lividum, а концентрация виолацеина настолько мала, что не способна повысить выживаемость этой лягушки. Это означает, что противогрибковая бактерия Janthinobacterium lividum (нативная для кожи других амфибий, таких как Hemidactylium scutatum) способна продуцировать достаточное количество виолацеина для предотвращения инфекции Batrachochytrium dendrobatidis и позволяет сосуществовать с потенциально смертельным грибком.[41][43].

Кроме того, было установлено также, что спорами грибка Batrachochytrium dendrobatidis питается пресноводный рачок Daphnia magna[44].

Лечение

Лечение лягушек итраконазолом, наиболее широко используемым препаратом для лечения инфекции B. dendrobatidis у амфибий в неволе. Животных купают в 0,01 % растворе итраконазола в течение 5 минут в день 11 дней подряд[45].

Основной метод диагностики хитридиомикоза — метод полимеразной цепной реакции с обратной транскрипцией (количественная ПЦР)[1].

В качестве лечения инфекции Batrachochytrium dendrobatidis было предложено использовать противогрибковые препараты и терапию, основанную на воздействии повышенной температурой. Однако некоторые из этих противогрибковых препаратов могут вызывать неблагоприятные воздействия на кожу у некоторых видов лягушек, и хотя они используются для лечения видов, инфицированных хитридиомикозом, инфекция никогда полностью не искореняется. Было установлено, что наилучшим средством для лечения инфекции Batrachochytrium dendrobatidis является противогрибковый препарат широкого спектра действия итраконазол[46]. Он предпочтительнее по сравнению с амфотерицином B и хлорамфениколом из-за их токсичности. В частности, хлорамфеникол, может вызывать лейкемию у жаб. Это сложная ситуация, потому что без лечения лягушки будут страдать от деформаций конечностей и даже погибать, но могут также страдать от кожных патологий при лечении. Лечение не всегда является успешным на 100 % и не все амфибии переносят его достаточно хорошо[47]. Амфибий, инфицированных Batrachochytrium dendrobatidis, купают в растворах итраконазола в течение нескольких недель. После этого ПЦР-анализы инфицированных особей показывают отрицательный результат на Batrachochytrium dendrobatidis[16][48][49]. Формалин в сочетании с малахитовым зелёным также используется для успешного лечения инфицированных хитридиомикозом земноводных[16]. Лягушка Leiopelma archeyi была успешно излечена от хитридиомикоза путем местного применения хлорамфеникола[50]. Возможно также использование вориконазола. При этом вид Batrachochytrium salamandrivorans в 10 раз более устойчив к азоловым антимикотикам[1]. Тем не менее, потенциальные риски при использовании противогрибковых препаратов для лечения амфибий достаточно высоки[51].

Для нейтрализации Batrachochytrium dendrobatidis у инфицированных особей также используется тепловая терапия[52][53]. Лабораторные эксперименты, в которых температура тела больных особей повышалась выше верхней границы оптимального температурного диапазона Batrachochytrium dendrobatidis на уровне от +25 до +30 °C, показывают, что грибок уничтожается в течение нескольких недель и инфицированные особи возвращаются к нормальной жизни[53].

Примечания

  1. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 Овчинников Р. С., Маноян М. Г., Панин А. Н. Эмерджентные грибковые инфекции животных: новые виды возбудителей // VetPharma. — 2014. — Т. 2, вып. 18.
  2. 1 2 3 Olson D. H., Aanensen D. M., Ronnenberg K. L., Powell C. I., Walker S. F., Bielby J., Garner T. W. J., Weaver G., Fisher M. C., Stajich J. E. (ed.). Mapping the Global Emergence of Batrachochytrium dendrobatidis, the Amphibian Chytrid Fungus (англ.) // PLoS One. — 2013. — Vol. 8, iss. 2. — P. e56802. — doi:10.1371/journal.pone.0056802.
  3. Burrowes P. A., Riva I. D. d. Unraveling the historical prevalence of the invasive chytrid fungus in the Bolivian Andes: implications in recent amphibian declines (англ.) // Biological Invasions. — 2017. — Vol. 19. — P. 1781—1794. — doi:10.1007/s10530-017-1390-8.
  4. Goka K., Yokoyama J., Une Y., Kuroki T., Suzuki K., Nakahara M., Kobayashi A., Inaba S., Mizutani T., Hyatt A. D. Amphibian chytridiomycosis in Japan: distribution, haplotypes and possible route of entry into Japan (англ.) // Molecular Ecology. — 2009. — Vol. 18, iss. 23. — P. 4757—4774. — doi:10.1111/j.1365-294x.2009.04384.x.
  5. Weldon, du Preez, Hyatt, Muller, Speare. Origin of the Amphibian Chytrid Fungus (англ.) // Emerging Infectious Diseases. — 2004. — Vol. 10, iss. 12.
  6. 1 2 3 4 5 6 7 Whittaker K., Vredenburg V. An Overview of Chytridiomycosis. Amphibiaweb.
  7. Chytridiomycosis (Amphibian Chytrid Fungus Disease). Australian Government Department of Sustainability, Environment, Water, Population and Communities. Архив.
  8. Swei A., Rowley J. J. L., Rödder D., Diesmos M. L. L., Diesmos A. C., Briggs C. J., Brown R. et al., Arlettaz R. (ed.). Is Chytridiomycosis an Emerging Infectious Disease in Asia? (англ.) // PLoS ONE. — 2011. — Vol. 6, iss. 8. — P. e23179. — doi:10.1371/journal.pone.0023179.
  9. Ron S. R. Predicting the Distribution of the Amphibian Pathogen Batrachochytrium dendrobatidis in the New World (англ.) // Biotropica. — 2005. — Vol. 37, iss. 2. — P. 209—221. — doi:10.1111/j.1744-7429.2005.00028.x.
  10. 1 2 Pounds A. Widespread Amphibian Extinctions from Epidemic Disease Driven by Global Warming (англ.) // Nature. — 2006. — Vol. 439, iss. 7073. — P. 161—167. — doi:10.1038/nature04246.
  11. Handwerk B. Frog Extinctions Linked to Global Warming. National Geographic News. National Geographic.
  12. Stebbins R. C., Cohen N. W. A Natural History of Amphibians. — Princeton, N. J.: Princeton University Press, 1995. — ISBN 978-0-691-10251-1.
  13. Daividson C., Shaffer H. B., Jennings M. R. Declines of the California red-legged frog: climate, UV-B, habitat, and pesticides hypotheses (англ.) // Ecological Applications. — 2001. — Vol. 11, iss. 2. — P. 464—479. — doi:10.1890/1051-0761(2001)011[0464:DOTCRL]2.0.CO;2.
  14. Hayes T. B., Case P., Chui S., Chung D., Haeffele C., Haston K., Lee M., Mai V. P., Marjuoa Y., Parker J., Tsui M. Pesticide mixtures, endocrine disruption, and amphibian declines: are we underestimating the impact? (англ.) // Environ. Health Perspect. — 2006. — Vol. 114, iss. Suppl 1. — P. 40—50. — doi:10.1289/ehp.8051.Архив
  15. Davidson C., Benard M. F., Shaffer H. B., Parker J. M., O’Leary C., Conlon J. M., Rollins-Smith L. A. Effects of chytrid and carbaryl exposure on survival, growth and skin peptide defenses in foothill yellow-legged frogs (англ.) // Environ. Sci. Technol. — 2007. — Vol. 41, iss. 5. — P. 1771—1776. — doi:10.1021/es0611947.
  16. 1 2 3 4 Parker J. M., Mikaelian I., Hahn N., Diggs H. E. Clinical diagnosis and treatment of epidermal chytridiomycosis in African clawed frogs (Xenopus tropicalis(англ.) // Comp. Med.. — 2002. — Vol. 52, iss. 3. — P. 265—268.
  17. 1 2 Longcore J. E., Pessier A. P., Nichols D. K. Batrachochytrium dendrobatidis gen. et sp. nov., a chytrid pathogenic to amphibians (англ.) // Mycologia. — 1999. — Vol. 91, iss. 2. — P. 219—227. — doi:10.2307/3761366.
  18. Martel A., Spitzen-van der Sluijs A., Blooi M., Bert W., Ducatelle R., Fisher M. C., Woeltjes A., Bosman W., Chiers K., Bossuyt F., Pasmans F. Batrachochytrium salamandrivorans sp. nov. causes lethal chytridiomycosis in amphibians (англ.) // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2013. — Vol. 110, iss. 38. — P. 15325—15329. — doi:10.1073/pnas.1307356110.
  19. Morgan J. A. T., Vredenburg V. T., Rachowicz L. J., Knapp R. A., Stice M. J., Tunstall T., Bingham R. E., Parker J. M., Longcore J. E. et al. Population genetics of the frog-killing fungus Batrachochytrium dendrobatidis (англ.) // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2007. — Vol. 104, iss. 34. — P. 13845—13850. — doi:10.1073/pnas.0701838104.
  20. 1 2 3 4 Nichols D. K., Lamirande E. W., Pessier A. P., Longcore J. E. Experimental transmission of cutaneous chytridiomycosis in dendrobatid frogs (англ.) // Journal of Wildlife Diseases. — 2001. — Vol. 37, iss. 1. — P. 1—11. — doi:10.7589/0090-3558-37.1.1.
  21. 1 2 3 4 Piotrowski J. S., Annis S. L., Longcore J. E. Physiology of Batrachochytrium dendrobatidis, a chytrid pathogen of amphibians (англ.) // Mycologia. — 2004. — Vol. 96, iss. 1. — P. 9—15. — doi:10.2307/3761981.
  22. Borzée A., Kosch T. A., Kim M., Jang Y. Introduced bullfrogs are associated with increased Batrachochytrium dendrobatidis prevalence and reduced occurrence of Korean treefrogs (англ.) // PLOS ONE. — 2017. — Vol. 12, iss. 5. — P. e0177860. — doi:10.1371/journal.pone.0177860.
  23. Berger L., Hyatt A. D., Speare R., Longcore J. E. Life cycle stages of the amphibian chytrid Batrachochytrium dendrobatis (англ.) // Diseases of Aquatic Organisms. — 2005. — Vol. 68. — P. 51—63. — doi:10.3354/dao068051.
  24. Padgett-Flohr G. E. Amphibian Chytridiomycosis: An Informational Brochure. California Center for Amphibian Disease Control (2007). Дата обращения: 10 ноября 2020.Архив
  25. Woodhams D. C., Alford R. A. et al. Emerging disease of amphibians cured by elevated body temperature (англ.) // Diseases of aquatic organisms. — 2003. — Vol. 55. — P. 65—67.
  26. Rowley J. J. L., Alford R. A. Hot bodies protect amphibians against chytrid infection in nature (англ.) // Scientific Reports. — 2013. — Vol. 3. — P. 1515. — doi:10.1038/srep01515.
  27. Woodhams D. C.; Alford R. A. The ecology of chytridiomycosis in rainforest stream frog assemblages of tropical Queensland (англ.) // Conserv. Biol.. — 2005. — Vol. 19, iss. 5. — P. 1449—1459. — doi:10.1111/j.1523-1739.2005.004403.x.
  28. Voordouw M. J., Adama D., Houston B., Govindarajulu P., Robinson J. Prevalence of the pathogenic chytrid fungus, Batrachochytrium dendrobatidis, in an endangered population of northern leopard frogs, Rana pipiens (англ.) // BMC Ecol.. — 2010. — Vol. 10, iss. 6. — P. 605—607. — doi:10.1186/1472-6785-10-6.
  29. Retallick R. W. R., McCallum H. et al. Endemic Infection of the Amphibian Chytrid Fungus in a Frog Community Post-Decline (англ.) // PLoS Biology. — 2004. — Vol. 2, iss. 11. — P. e351. — doi:10.1371/journal.pbio.0020351.
  30. Waldman B. Brief encounters with Archey's Frog. FrogLog 99: 39—41 (2011).
  31. Di Rosa I., Simoncelli F., Fagotti A., Pascolini R. Ecology: The proximate cause of frog declines? (англ.) // Nature. — 2007. — Vol. 447, iss. 7144. — P. E4—E5. — doi:10.1038/nature05941.
  32. Amphibian 'apocalypse' caused by most destructive pathogen ever. Animals.
  33. Briggs H. Killer frog disease extinction toll revealed. publisher = (29-03-2019).
  34. Scheele B. C., Pasmans F., Skerratt L. F. et al. Amphibian fungal panzootic causes catastrophic and ongoing loss of biodiversity (англ.) // Science. — 2019. — Vol. 363, iss. 6434. — P. 1459—1463. — doi:10.1126/science.aav0379.
  35. Newell D. A., Goldingay R. L., Brooks L. O. Population Recovery following Decline in an Endangered Stream-Breeding Frog (Mixophyes fleayi) from Subtropical Australia (англ.) // PLOS ONE. — 2013. — Vol. 8, iss. 3. — P. e58559. — doi:10.1371/journal.pone.0058559.
  36. Voyles J., Woodhams D. C., Saenz V., Byrne A. Q., Perez R., Rios-Sotelo G., Ryan M. J., Bletz M. C., Sobell F. A., McLetchie S., Reinert L. Shifts in disease dynamics in a tropical amphibian assemblage are not due to pathogen attenuation (англ.) // Science. — 2018. — Vol. 359, iss. 6383. — P. 1517—1519. — doi:10.1126/science.aao4806.
  37. Collins J. P. Change is key to frog survival (англ.) // Science. — 2018. — Vol. 359, iss. 6383. — P. 1458—1459. — doi:10.1126/science.aat1996.
  38. Black R. Bacteria could stop frog killer. BBC News (06.06.2008).
  39. 1 2 Brucker R. M., Harris R. N., Schwantes C. R., Gallaher T. N., Flaherty D. C., Lam B. A., Minbiole K. P. Amphibian chemical defense: antifungal metabolites of the microsymbiont Janthinobacterium lividum on the salamander Plethodon cinereus (англ.) // Journal of Chemical Ecology. — 2008. — Vol. 34, iss. 11. — P. 1422—1429. — doi:10.1007/s10886-008-9555-7.
  40. Brucker R. M., Baylor C. M., Walters R. L., Lauer A., Harris R. N., Minbiole K. P. The identification of 2,4-diacetylphloroglucinol as an antifungal metabolite produced by cutaneous bacteria of the salamander Plethodon cinereus (англ.) // Journal of Chemical Ecology. — 2008. — Vol. 34, iss. 1. — P. 39—43. — doi:10.1007/s10886-007-9352-8.
  41. 1 2 Harris R., Brucker R., Minbiole K., Walke J., Becker M., Schwantes C. et al. Skin microbes on frogs prevent morbidity and mortality caused by a lethal skin fungus (англ.) // ISME Journal. — 2009. — Vol. 3, iss. 7. — P. 818—824. — doi:10.1038/ismej.2009.27.
  42. Becker M., Brucker R., Schwantes C., Harris R., Minbiole K. The bacterially-produced metabolite violacein is associated with survival in amphibians infected with a lethal disease (англ.) // Applied and Environmental Microbiology. — 2009. — Vol. 75, iss. 21. — P. 6635—6638. — doi:10.1128/AEM.01294-09.
  43. Lam B., Walke J., Vredenburg V., Harris R. Proportion of individuals with anti-Batrachochytrium dendrobatidis skin bacteria is associated with population persistence in the frog Rana muscosa (англ.) // Biological Conservation. — 2009. — Vol. 143, iss. 2. — P. 529—531. — doi:10.1016/j.biocon.2009.11.015.
  44. Buck J., Truong L., Blaustein A. Predation by zooplankton on Batrachochytrium dendrobatidis: biological control of the deadly amphibian chytrid fungus? (англ.) // Biodiversity and Conservation. — 2011. — Vol. 20, iss. 14. — P. 3549—3553. — doi:10.1007/s10531-011-0147-4.
  45. Brannelly L. A. Reduced Itraconazole Concentration and Durations Are Successful in Treating Batrachochytrium dendrobatidis Infection in Amphibians (англ.) // Journal of Visualized Experiments. — 2014. — Vol. 85. — P. 51166. — doi:10.3791/51166.
  46. Holden W. M.; Ebert A. R., Canning P. F., Rollins-Smith L. A., Brakhage A. A. Evaluation of Amphotericin B and Chloramphenicol as Alternative Drugs for Treatment of Chytridiomycosis and Their Impacts on Innate Skin Defenses (англ.) // Applied and Environmental Microbiology. — 2014. — Vol. 80, iss. 13. — P. 4034—4041. — doi:10.1128/AEM.04171-13.
  47. Chytrid Fungus — causing global amphibian mass extinction. Amphibian Ark.
  48. Une Y., Matsui K., Tamukai K., Goka K. Eradication of the chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis in the Japanese giant salamander Andrias japonicus (англ.) // Diseases of Aquatic Organisms. — 2012. — Vol. 98, iss. 3. — P. 243—247. — doi:10.3354/dao02442.
  49. Jones M. E. B., Paddock D., Bender L., Allen J. L., Schrenzel M. D., Pessier A. P. Treatment of chytridiomycosis with reduced-dose itraconazole (англ.) // Diseases of Aquatic Organisms. — 2012. — Vol. 99, iss. 3. — P. 243—249. — doi:10.3354/dao02475.
  50. Bishop P. J., Speare R., Poulter R., Butler M., Speare B. J., Hyatt A., Olsen V., Haigh A. Elimination of the amphibian chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis by Archey’s frog Leiopelma archeyi (англ.) // Diseases of Aquatic Organisms. — 2009. — Vol. 84, iss. 1. — P. 9—15.
  51. Woodhams D. C., Geiger C. C., Reinert L. K., Rollins-Smith L. A., Lam B., Harris R. N., Briggs C. J., Vredenburg V. T., Voyles J. Treatment of amphibians infected with chytrid fungus: learning from failed trials with itraconazole, antimicrobial peptides, bacteria, and heat therapy (англ.) // Diseases of Aquatic Organisms. — 2012. — Vol. 98, iss. 1. — P. 11—25. — doi:10.3354/dao02429.
  52. Woodhams D. C., Geiger C. C., Reinert L. K., Rollins-Smith L. A., Lam B., Harris R. N., Briggs C. J., Vredenburg V. T., Voyles J. Treatment of amphibians infected with chytrid fungus: learning from failed trials with itraconazole, antimicrobial peptides, bacteria, and heat therapy (англ.) // Diseases of Aquatic Organisms. — 2012. — Vol. 98, iss. 1. — P. 11—25. — doi:10.3354/dao02429.
  53. 1 2 Chatfield M. W. H., Richards-Zawacki C. L. Elevated temperature as a treatment for Barachochytrium dendrobatidis infection in captive frogs (англ.) // Diseases of Aquatic Organisms. — 2011. — Vol. 94, iss. 3. — P. 235—238. — doi:10.3354/dao02337.

Ссылки